叶晓锋1, 朱军莉1
, 汪海峰2 1.浙江工商大学食品与生物工程学院, 浙江省食品安全重点实验室, 浙江 杭州 310018;
2.浙江农林大学动物科技学院, 浙江 临安 311300
收稿日期：2016-06-17；修回日期：2016-08-01；网络出版日期：2016-09-05
基金项目：国家自然科学基金（31271954，31672430）；浙江省自然科学基金（LY15C200001）；研究生创新项目（14060101014）
*通信作者：朱军莉, Tel:+86-571-28008924;E-mail:junlizhu0305@163.com
摘要： N-酰基高丝氨酸内酯（N-acyl-L-homoserine lactones，AHLs）信号分子介导的群体感应（quorum sensing，QS）是一种普遍的革兰氏阴性细菌信息交流方式。AHL-QS系统包括LuxI型AHLs合成酶和LuxR型受体蛋白。然而，部分革兰氏阴性菌缺失1个或多个LuxI型AHLs合成酶，仅有未配对的LuxR型受体蛋白，该LuxR型受体蛋白称为LuxR solo或Orphan蛋白。LuxR solos蛋白在细菌窃听、种间和种内的信号交流中起重要作用，为群体感应研究领域的热点。本文主要综述细菌LuxR solos蛋白的发现、基本概念、蛋白结构及类型，阐述感应AHLs和非AHLs信号分子的重要LuxR solos蛋白及功能，并对群体感应LuxR solos蛋白的研究前景和意义进行了展望。
关键词： LuxR solos蛋白 群体感应 细菌交流
Advances in quorum-sensing LuxR solos in bacteria
Xiaofeng Ye1, Junli Zhu1
, Haifeng Wang2 1.Zhejiang Provincial Key Laboratory of Food Safety, College of Food Science and Biotechnology, Zhejiang Gongshang University, Hangzhou 310018, Zhejiang Province, China;
2.College of Animal Science and Technology, Zhejiang A & F University, Lin'an 311300, Zhejiang Province, China
Received 17 June 2016; Revised 01 August 2016; Published online 05 September 2016
*Corresponding author: Junli Zhu, Tel:+86-571-28008924;E-mail:junlizhu0305@163.com
Supported by the National Natural Science Foundation of China (31271954, 31672430), by the Zhejiang Provincial Natural Science Foundation of China (LY15C200001) and by the Innovative Foundation of Postgraduate (14060101014)
Abstract: Quorum-sensing (QS) involved in the production of N-Acylhomoserine lactones (AHLs) is a universal way of communication of gram-negative bacteria. Complete AHL-QS system includes pairs of AHLs synthase belonging to LuxI family and cognate LuxR-family AHLs sensor-regulator. However, many gram-negative bacteria have evidenced the presence of AHL-QS related LuxR-type genes, which are unpaired to a cognate LuxI. These unpaired LuxRs have been called solos or orphans. LuxR solos are thought to be important for bacterial signal perception in eavesdropping, intra-species and inter-kingdom communication, which become research topic in the field of QS. Here, the finding, concept, protein structure, and main types of LuxR solos are illustrated. Furthermore, the function and important protein of LuxR solos associated with sensing AHLs or non-AHLs are reviewed. The prospect and significance of quorum sensing LuxR solos in bacteria are also discussed.
Key words: LuxR solos quorum-sensing bacteria communication
细菌在生长繁殖过程中会产生自诱导物 (Autoinducer，AI) 并释放到环境中去，当环境中的自诱导物浓度达到一定阈值后开启细胞密度依赖的特定基因表达，该过程称为群体感应 (quorum sensing，QS)[1]。目前，革兰氏阴性细菌中已报道的QS自诱导物主要有高丝氨酸内酯 (N-acyl-L-homoserine lactones，AHLs)、烷基喹诺酮 (alkylquinolones)、α-羟基酮 (α-hydroxyketones) 和扩散性信号因子 (diffusible signal factor，DSF)，其中AHLs信号分子研究最广泛[2]。AHLs信号分子由一类LuxI型蛋白合成酶生成，随着细菌密度的增加，AHLs浓度不断增大，能被一类转录调节蛋白LuxR型蛋白所感知，从而调控特定基因的表达，包括生物被膜形成、发光、毒力因子释放、泳动能力和蛋白酶活性等[2]。一套典型完整的AHL-QS系统包含LuxI型AHLs合成酶和LuxR型受体蛋白。近几十年，人们对LuxI/LuxR为基础的群体感应系统进行了全面的研究，发现铜绿假单胞菌 (Pseudomonas aeruginosa) 等多种致病菌及腐败菌有该套群体感应系统，控制自身毒力或致腐基因的表达[2]。
然而，近年来在革兰氏阴性细菌中发现只拥有未配对的LuxR型受体蛋白，而缺少相对应的LuxI型AHLs合成酶，即LuxR solos或orphans蛋白[3-4]。随着研究深入及多种细菌全基因测序完成，已证实LuxR solos蛋白存在于许多变形菌门 (Proteobacteria) 细菌基因组中[5]。研究表明，LuxR solos蛋白在细菌的窃听 (eavesdropping)、种间和种内的信号交流中起重要作用，是微生物群体感应研究领域的热点[6]。本文在课题组群体感应研究工作的基础上，综述细菌群体感应LuxR solos蛋白的发现和概念、蛋白结构及类型，阐述感应AHLs和非AHLs的重要LuxR solos蛋白及其功能，并对LuxR solos蛋白的研究前景和意义进行了展望。
1 LuxR solos蛋白的发现 1998年Cox等较早报道条件性致病菌粘质沙雷氏菌 (Serratia marcescens) 中调控碳青霉烯抗性的CarR蛋白是LuxR solo[7]。2001年Chugani等在P. aeruginosa中发现与LasR以及RhlR的同源蛋白QscR无相配对的LuxI型AHLs合成酶，但该蛋白却能够感受内源的3-oxo-C12-HSL，调控某些基因的表达[8]。2006年Fuqua提出用“Orphans LuxR”命名这些蛋白，随后“LuxR solos”术语被更多地用于命名多种细菌中无LuxI的LuxR受体蛋白[4]。在革兰氏阴性菌基因组中仅有LuxR型受体蛋白，而缺少配对的LuxI型AHLs合成酶，这些受体蛋白便被称为LuxR solos蛋白[3-4]。近年来，已报道LuxR solos蛋白广泛分布于变形菌门细菌的基因组中。Subramoni等在3540条已测序的基因组中发现6030个LuxR受体蛋白，其中4860个预测为LuxR solo蛋白，并且含有这些蛋白的细菌绝大多数属于变形菌门[5]，仅少数存在于放线菌、衣原体、硝化螺旋菌等非变形菌。在变形菌门中，α-变形菌高于50%基因组预测含单独LuxR solos，37%基因组既有LuxR solos又有完整QS系统；许多β-变形菌也发现有单独LuxR solos或者在完整QS系统外还有LuxR solos；而γ-变形菌80%基因组预测有单独LuxR solos，而20%基因组中既有LuxR solos又有完整QS系统[5]。研究表明，LuxR solos蛋白是细菌间、宿主和细菌间的重要信号受体，它们通过结合AHLs或非AHLs分子调节细菌更好地适应环境或宿主机体。
2 LuxR solos蛋白的结构 LuxR solos蛋白与典型的AHLs受体蛋白LuxR蛋白结构一致，一般由200-260个氨基酸构成，氨基端 (N末端) 为信号分子结合域 (autoinducer binding domains，ABD)，约占整个蛋白三分之二，羧基端 (C末端) 为螺旋-转角-螺旋 (Helix-Turn-Helix，HTH) DNA结合域，能与相应基因的启动子结合，调控目的基因表达[9](图 1)。LuxR solos蛋白的空间构象影响与信号分子结合的特异性，特别是某几个特定的保守氨基酸决定该蛋白所感应的信号分子种类[10]。研究发现不同种属细菌的LuxR solos蛋白氨基酸序列相似度低，仅为18%-25%，但9个氨基酸位点是较为保守的[10](图 1)。几乎所有LuxR solos蛋白在DNA
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| 图 1. 典型的LuxR和LuxR solos蛋白序列比对[11] Figure 1. Alignment of canonical LuxR and LuxR solos proteins[11]. TraR ofAgrobacterium tumefaciens; LuxR of Vibrio fischeri; QscR, LasR of P. aeruginosa; SdiA of S. typhimurium; OryR of Xanthomonas oryzae pv. oryzae; XccR of Xanthomonas campestris pv. campestris; PluR of P. luminescens; PauR of P. asymbiotica. The nine highly conserved amino acids are highlighted in black, changed conserved amino acids are highlighted in red and their positions with respect to TraR are indicated above. |
| 图选项 |
结合域都有3个高度保守的氨基酸位点，包括谷氨酸178(E178)、亮氨酸182(L182)、甘氨酸188(G188) (以TraR蛋白氨基酸序列为例)。另外，AHLs信号分子结合域也有6个保守氨基酸位点，分别为色氨酸57(W57)、酪氨酸61(Y61)、天门冬氨酸70(D70)、脯氨酸71(P71)、色氨酸85(W85) 和甘氨酸113(G113) (以TraR蛋白氨基酸序列为例)。这些保守氨基酸之间形成一个感应AHLs的模体，该结构对信号分子专一性结合起重要作用[10]。图 1为9个LuxR蛋白氨基酸序列比对，其中TraR、LuxR、LasR属于拥有AHLs合成酶基因的LuxR蛋白，QscR、SdiA为感应AHLs的LuxR solos蛋白，OryR和XccR是感应植物分泌信号分子的LuxR solos蛋白，而PluR和PauR则属于感应内源信号分子的LuxR solos蛋白。结果表明，感应AHLs信号分子的LuxR solos蛋白在信号分子结合域的保守氨基酸几乎无变化，而感应非AHLs型信号分子的蛋白6个保守氨基酸中的某几个会发生变化。
3 LuxR solos蛋白的类型 LuxR solos蛋白广泛分布于多种革兰氏阴性细菌，根据是否感应AHLs信号分子可分为两大类 (图 2)。一类为感应AHLs的LuxR solos蛋白，这类蛋白部分存在于拥有完整AHL-QS系统的细菌中，它们不仅能感应细菌内源性AHLs信号，而且还能感应其它细菌产生的外源性AHLs，增强QS系统的调节能力 (图 2-B)。另一类LuxR solos蛋白存在于不产AHLs的细菌中，但能够感应其它细菌产生的AHLs，以便调整生理状态与其它细菌进行合作或者竞争 (图 2-C)。在感应AHLs信号分子的革兰氏阴性菌LuxR solos蛋白中，P. aeruginosa的QscR蛋白，以及大肠杆菌O157:H7 (Escherichia coli O157:H7) 和鼠伤寒沙门氏菌 (Salmonella typhimurium) 的SdiA蛋白研究得较为透彻[12-15]。前者具有多套LuxI/LuxR群体感应系统，能产生多种的AHLs信号分子，而后者并不能产生AHLs信号分子，只能通过感应外源的AHLs，调控相关基因的表达。另外，沙雷氏菌 (Serratia) 和欧文氏菌属 (Erwinia) 的CarR蛋白及羊布鲁氏杆菌 (Brucella melitensis) 的VjbR也属于该类型[4, 16]。
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| 图 2. QS系统LuxI/LuxR和LuxR solos的调节机制[22] Figure 2. Regulatory mechanism of LuxI/LuxR and LuxR solos in QS system[22]. A: canonical LuxI/LuxR system; B: LuxR solos in AHL-producing bacteria; C: LuxR solos in non-AHL-producing bacteria. |
| 图选项 |
除了感应AHLs的LuxR solos蛋白外，感应非AHLs信号的LuxR solos蛋白也引起人们的广泛兴趣 (图 2-C)。这类蛋白包括感应植物分泌的信号分子的luxR solos蛋白，如水稻白叶枯菌Xanthomonas oryzae pv.oryzae(Xoo) 的OryR、野油菜黄单胞菌Xanthomonas campestris pv.campestris(Xcc) 的XccR、大豆斑疹病菌Xanthomonas axonopodis pv.glycines(Xag) 的XagR和苜蓿中华根瘤菌Sinorhizobium meliloti的NesR等[17-20]。感应非AHLs信号的LuxR solos蛋白还包括能感应内源性非AHLs的信号分子，如发光杆菌 (Photorhabdus luminescens) PluR蛋白、以及非共生发光杆菌 (Photorhabdus asymbiotica) PauR蛋白[21]。与典型的QS LuxR蛋白结构相比，这类LuxR solos蛋白在自诱导结合域的6个高度保守氨基酸中某几个会发生改变。该变化可能是由于细菌为了更好地适应特定环境，不断进化，导致LuxR solos蛋白关键保守氨基酸的改变，从而能与非AHLs类信号分子结合，实现细菌新种间或跨界的交流通路。
4 感应AHLs的LuxR solos蛋白及功能 4.1 铜绿假单胞菌的QscR蛋白 条件致病菌P. aeruginosa有2套完整的AHLs介导的群体感应系统，即LasI/R和RhlI/R系统，其中LasI产生3-oxo-C12-HSL，而RhlI合成C4-HSL信号分子。这2套系统相互关联，形成级联控制，LasI/R系统管理RhlI/R系统并共同调控数百个重要基因的表达[8]。该菌中还存在另一个LuxR型的AHLs受体蛋白QscR，但其没有相应的AHLs合成酶，即为LuxR solo蛋白。QscR蛋白能感应LasI产生的3-oxo-C12-HSL信号分子，并调控除LasI/R和RhlI/R系统管理之外的其它系列基因，从而拓宽AHL-QS系统调控范围，使其能快速有效地感受细菌密度，作出有利的调整[13]。除此之外，研究发现QscR蛋白还能结合3-oxo-C10-HSL，该现象提示QscR蛋白与AHLs结合的特异性低于LasR和RhlR蛋白[12]。正是由于QscR蛋白对AHLs信号的特异性低，P. aeruginosa才能感应环境中其它细菌分泌的AHLs信号分子，更好地了解其它细菌的状态，以便做出相应的变化。
4.2 肠杆菌科的SdiA蛋白 大肠杆菌属 (Escherichia)、沙门氏菌属 (Salmonella)、志贺氏菌属 (Shigella) 和克雷白氏杆菌属 (Klebsiella) 中存在一种LuxR同源的SdiA蛋白，然而这些属的细菌均不产生AHLs信号分子，因此SdiA也是一种LuxR solos蛋白[14-15]。SdiA蛋白能感应多种AHLs，包括3-oxo-C6-、3-oxo-C4-、3-oxo-C8-、3-oxo-C10-、3-oxo-C12-、C6-和C8-HSL，但是SdiA和AHLs信号分子结合的特异性存在差异，并发挥不同的功能。在大肠杆菌中SdiA蛋白具有调控生物被膜形成、抗生素抗性、毒力因子释放以及AI-2的转运加工等许多基因的表达[13]。Lee等发现添加C4-、C6-或C8-HSLs至野生株E. coli K-12中能减少生物被膜的形成，而添加3-oxo-C8-、C10-、C12-HSLs对生物被膜形成无影响[23]。
在S. typhimurium中SdiA蛋白也扮演着重要角色。SdiA蛋白能感知嗜水气单胞菌 (Aeromonas hydrophila)、小肠结肠耶尔森氏菌 (Yersinia enterocolitica) 等细菌产生的AHLs[24]。S. typhimurium中SdiA蛋白调控rck操纵子 (补体杀菌的抗性) 和srgE(SdiA调控基因)，其中rck操纵子存在于鼠伤寒沙门氏菌的毒性相关质粒中，在细菌与胞外蛋白、上皮细胞的结合，粘附及逃避宿主补体反应中起作用，而srgE基因存在于染色体上，可能是编码沙门氏菌Ⅲ型分泌的效应因子。Dyszel等[24]发现Y. enterocolitica能产生C6-和3-oxo-C6-HSLs，当野生株感染小鼠后，S. typhimurium中的SdiA蛋白才能被激活并且调控srgE基因，而当小鼠未被感染或感染yenI基因的敲除株 (无AHL活性) 时，就不能调控srgE表达。这些现象提示，SdiA蛋白能通过感应其它细菌产生的AHLs，表达特定目的基因，作出有利自身的反应，如协同或拮抗作用。
本课题组发现水产品腐败菌波罗的海希瓦氏菌 (Shewanella baltica) 不产生AHLs活性，在DKPs和AHLs外源添加实验中，发现其能感应这2种信号分子，增强腐败能力[25]，因此推测S. baltica可能也存在LuxR solo蛋白。
5 感应非AHLs的LuxR solos蛋白及功能 5.1 黄单胞菌属的LuxR solos蛋白 植物致病菌水稻白叶枯菌 (Xoo) 和野油菜黄单胞菌 (Xcc) 均拥有LuxR solo蛋白，分别为OryR和XccR，该蛋白与2种病原菌侵染水稻和卷心菜时的毒力表达密切关联[17-18]。已报道，OryR和XccR蛋白不能与AHLs信号分子结合，并且其信号分子结合域中6个保守的氨基酸残基中的色氨酸57和酪氨酸61分别被甲硫氨酸和色氨酸所替代[20]。OryR蛋白不溶于各种AHLs溶液，但是能溶解于水稻提取液中，表明OryR能与水稻分泌的某种物质结合，导致OryR蛋白构象变化，变为可溶性蛋白[17]。当Xoo感染水稻时，水稻中与OryR结合的小分子信号分子的浓度随之增加，信号分子与OryR的结合后，不仅促进下游的脯氨酸亚氨基肽酶[proline iminopeptidase (pip)]毒力基因的表达，而且影响了Xoo的运动性[26-27]。相似地，XccR结合侵染植物分泌的信号分子后，也能结合在pip基因启动子上，从而促进该毒力基因的表达[18]。因此，这些植物致病菌可以通过LuxR solos蛋白感应植物宿主分泌的信号分子来进行跨界交流，从而更容易地感染植物，以有利于自身适应和繁殖。
5.2 发光杆菌属的LuxR solos蛋白 最新研究报道了一类新的LuxR solos蛋白，该蛋白不能结合外源的AHLs和植物分泌的信号分子，而是通过结合自身分泌的新信号进行交流。发光杆菌 (Photorhabdus luminescens) 蛋白PluR是第1个发现的这类LuxR solos蛋白[28-29]，PluR蛋白自诱导结合域中的6个保守氨基酸有4个发生改变。该蛋白虽然不能感应AHLs，但是能感应自身分泌的α-吡喃酮类物质 (Photopyrones，PPYs)[28]。PluR蛋白与PPYs结合后，PluR便会激活pcf ABCDEF操纵子的表达，从而导致细胞凝结，增强细菌的致病性[28]。PPYs由一个位于分子中心的吡喃酮环上修饰两条不同长短的疏水链所构成，在P. luminescens亲缘相近的菌株中发现了8种PPYs，其中P. luminescens能感应PPYD、PPYA和PPYB[29]。昆虫和人类相关的致病菌非共生发光杆菌 (Photorhabdus asymbiotica) 拥有与PluR同源的LuxR solo蛋白PauR[21, 30]。研究发现P. asymbiotica既不能产生PPYs也不产生AHLs，而且外源PPYs或者AHLs的添加均不能激活PauR。但是其内源产生的Yclohexanedione (CHD) 和Dialkylresorcinols (DARs) 却能结合PauR，激活与P. luminescens中PluR蛋白调控相似的操纵子pcfABCDEF，诱导细胞凝结，增强致病性[30]。
6 展望 细菌如何进行种间或者跨界的交流仍是目前微生物领域研究中有待解决的难题。尽管AHLs是一种众所周知的革兰氏阴性细菌的信号分子，但是细菌在长期进化过程中仍会分泌多种新的信号分子进行交流，以适应环境的变化。LuxR solos蛋白是近年来新发现的信号分子受体蛋白，在不同革兰氏阴性细菌中广泛存在，能结合多种信号分子，调控不同基因的表达[22](表 1)。上述研究充分表明，LuxR蛋白在长期进化演变过程中受到环境和生物变化的影响，从而演化出多种LuxR solos蛋白[3]。该蛋白通过改变自诱导结合域中的保守氨基酸，结合新的不同信号分子，提高细菌感应自身及外界变化的能力，增强细菌适应生存环境的能力。因此，相对于LuxI/LuxR蛋白，LuxR solos蛋白具有作为新型信号分子受体的巨大潜力。并且，对LuxR solos蛋白的研究能更好地理解细菌群体感应和混合菌群的内在交流机制，将为阻断细菌与外界生物的交流及有效控制致病菌和致腐菌提供了重要的基础。
表 1. 革兰氏阴性菌中的LuxR solos蛋白[4-5] Table 1. LuxR solos in gram-negative bacteria[4-5]
| LuxR solos | Bacterial species | Binding molecule (s) | Functions regulated | Invariant amino acids changed, reference |
| QscR | Pseudomonas aeruginosa | 3-oxo-C12-, 3-oxo-C10-HSL | Regulate expression of the adjacent phenazine biosynthetic operon. | None [8, 12, 13] |
| SdiA | Escherichia coli, Salmonella enterica serovar Typhimurium | 3-oxo-C8-, 3-oxo-C6-, 3-oxo-C4-, 3-oxo-C10-, 3-oxo-C12-, C6-, C8-HSL | Functions involved in adhesion and resistance to complement killing. | None [14, 15, 23, 24] |
| OryR | Xanthomonas oryzae pv.oryzae | Rice signal molecule | Virulence on rice, motility Proline iminopeptidase (pip) gene expression. | W57M, Y61W. [17, 20, 26, 27] |
| XccR | Xanthomonas campestris pv. campestris | Plant signal molecule | Proline iminopeptidase (pip) gene expression, virulence. | W57M, Y61W. [18, 20] |
| PsoR | Pseudomonas fluorescens Pf-5/CHA0 | Plant signal molecule | Transcriptional regulation antimicrobial-related genes and in biocontrol. | W57M, Y61W. [20, 31] |
| BlxR | Brucella melitensis | Not yet determined | Regulation of virulence and flagella. | None [32] |
| ExpR | Sinorhizobium meliloti | C14, 3-oxo-C14-, C16:1-, 3-oxo-C16-, C18-HSL | Production of symbiotically active EPSII, succinoglycan production, motility, chemotaxis. | None [33] |
| AvhR | Agrobacterium vitis | Not yet determined | Ability to cause necrosis on grapes and hypersensitive response on tobacco plants. | W57F, D70S, W85R. [34] |
| VjbR | Brucella melitensis | C12-HSL | Regulation of virulence factors and flagella. | W85I/V, G113F [16] |
| PluR | Photorhabdus luminescens | Photopyrones (PPYs) | Regulate expression of the adjacent pcf operon. | W57T, P71Q, W85C, G113S [10, 21, 28] |
| PauR | Photorhabdus asymbiotica | Yclohexanedione (CHD), Dialkylresorcinols (DARs) | Regulate expression of the adjacent pcf operon. | W57T, P71Q, W85Y, G113I [10, 21, 30] |
表选项
参考文献
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