宋海国, 陆燕飞, 苏庚, 罗强
广西壮族自治区民族医院 超声科, 广西 南宁 530001
2020-08-14 收稿, 2020-10-10 录用
^*通讯作者: 宋海国

摘要: 本研究探讨高频超声联合彩色多普勒超声参数在诊断甲状腺良恶性结节中的价值。选取40例甲状腺癌患者作为观察组，42例甲状腺良性结节患者作为对照组，比较两组、不同N和T分期患者高频超声联合彩色多普勒超声参数，并对数据进行统计分析。两组结节形态、边界、回声、钙化超声征象比较，差异具有统计学意义（P < 0.05）。观察组A/T_C、A/T_L、TI-RADS分级评分、PSV、RI、Adler血流分级评分高于对照组（P < 0.05）。各参数联合诊断恶性甲状腺结节的AUC为0.902，诊断N1分期的AUC为0.879，诊断Ⅲ+Ⅳ分期的AUC为0.915，均大于任一单一参数（P < 0.05）。可见采用高频超声、彩色多普勒超声联合观测甲状腺结节征象与A/T_C、A/T_L、TI-RADS分级、PSV、RI、Adler分级，可诊断结节性质，并能评估恶性结节患者术前肿瘤分期，为临床治疗、决策提供量化参考。
关键词: 高频超声PSVRIAdler血流分级甲状腺结节肿瘤分期
Diagnostic Value of High-frequency Ultrasound Combined with PSV, RI and Adler Blood Flow Classification in Benign and Malignant Thyroid Nodules
SONG Haiguo, LU Yanfei, SU Geng, LUO Qiang
Department of Ultrasound, Guangxi National Hospital, Nanning 530001, Guangxi, P. R. China
^*Corresponding author: SONG Haiguo
Abstract: The value of high-frequency ultrasound combined with color Doppler ultrasound parameters in the diagnosis of benign and malignant thyroid nodules was explored. Forty patients with thyroid cancer were selected as the observation group and 42 patients with benign thyroid nodules were selected as the control group.The parameters of high-frequency ultrasound combined with color Doppler ultrasound in patients with different N and T stages were compared between the two groups, and the data were statistically analyzed. The comparison of nodule morphology, boundary, echo and calcification ultrasound signs between the two groups was statistically significant (P < 0.05). The A/T_C, A/T_L, TI-RADS classification scores, PSV, RI, and Adler blood flow classification scores of the observation group were higher than those of the control group (P < 0.05). The AUC of each parameter combined diagnosis of malignant thyroid nodules was 0.902. The AUC of diagnosis N1 staging was 0.879, and the AUC of diagnosis Ⅲ+Ⅳ staging was 0.915. All of which were greater than any single parameter (P < 0.05). It can be seen that the combination of high-frequency ultrasound and color Doppler ultrasound to observe the signs of thyroid nodules and A/T_C, A/T_L, TI-RADS grades, PSV, RI, and Adler grades can diagnose the nature of nodules. It can also assess the preoperative tumor 190stage of patients with malignant nodules, and provide a quantitative reference for clinical treatment and decision-making.
Key words: high frequency ultrasoundPSVRIAdler blood flow classificationthyroid nodulestumor staging
近年来, 随着影像学技术进步、生活节奏和习惯变化等，甲状腺结节检出率与发病率呈逐年增加趋势，其中甲状腺癌约占全身恶性肿瘤的1%^{[1, 2]}。目前, 临床处理甲状腺良性和恶性结节策略明显不同，故及时明确结节性质对指导临床治疗、改善患者预后具有重要意义。病理穿刺活检是诊断甲状腺癌的金标准，但因是有创性检查，不适宜于大样本量的一级筛查。超声影像具有便捷、无创、实时、可重复等优点，是诊断甲状腺疾病常用的影像学方法，其中，高频超声的分辨力较高，可显示组织器官的细微变化，适宜于位于浅表的甲状腺结节的诊断，而彩色多普勒超声可观察甲状腺结节内部及周围血流信息，为临床诊断提供依据^{[3, 4]}。以往关于彩色多普勒超声诊断甲状腺结节的报道较多，但与高频超声联合应用的研究较少，且多根据临床医师经验鉴别甲状腺结节的性质，缺乏客观、量化数据参考。鉴于此，本研究选取甲状腺癌患者及甲状腺良性结节患者，基于量化参数探讨高频超声联合彩色多普勒超声在诊断甲状腺良恶性结节的诊断价值，为临床诊治疾病提供参考。
1 资料和方法1.1 一般资料选取2017年6月~2019年5月我院收治的40例甲状腺癌患者(观察组)及42例甲状腺良性结节患者(对照组)进行本研究。纳入标准：观察组和对照组均经病理学检查明确诊断；入组前未接受过抗癌等相关治疗。排除标准：有创机械通气患者；生命体征不平稳者；已明确有其他系统原发性恶性肿瘤者；颈部皮肤破损者；颈部剧烈疼痛导致探头不能接触皮肤者。本研究获我院伦理委员会审核通过，患者自愿并签署知情同意书。
1.2 方法受检者均先接受高频超声检查，使用PHILIPS IE33/HD15全身超声诊断仪，探头频率10 MHz，患者仰卧位，充分暴露颈部，涂抹耦合剂，连续性横切面扫查，观测甲状腺及结节情况，包括结节部位、形态、边界、回声、钙化等，记录长轴切面结节最大头足径(T_L)、短轴切面结节最大前后径(A)、短轴切面结节最大左右径(T_C)，将前后径/左右径定义为短轴纵横比(A/T_C)，将前后径/头足径定义为长轴纵横比(A/T_L)。并根据2017年美国放射学会推荐的甲状腺影像报告与数据系统(thyroid imaging reporting and data system，TI-RADS)^[5]对结节进行分级，0、1、2、3a、3b、3c、4类依次取0、1、2、3、4、5、6分。
切换至彩色多普勒超声模式，进行彩色多普勒超声检查，探头频率10 MHz，观察病灶及周围血流信号，记录收缩期峰值流速(peak systolic velocity，PSV)、阻力指数(resistance index，RI)，并进行Adler血流分级^[6]。
1.3 观察指标(1) 对比两组临床资料。
(2) 比较两组高频超声、彩色多普勒超声参数：A/TC、A/TL、TI-RADS分级评分、PSV、RI、Adler血流分级评分。
(3) 分析高频超声、彩色多普勒超声参数诊断甲状腺结节性质的效能。
(4) 比较N₀和N₁患者及不同T分期患者高频超声、彩色多普勒超声参数。
(5) 分析高频超声、彩色多普勒超声参数诊断甲状腺癌不同N分期及T分期的价值。
1.4 统计学方法采用SPSS 22.0统计学软件处理数据，计量资料采取Bartlett方差齐性检验与Kolmogorov-Smirnov正态性检验，均确认具备方差齐性且近似服从正态分布，以(x±s)表示，多组间比较以单因素方差分析，两两比较以LSD-t检验，计数资料用n(%)表示、χ²检验，采用受试者工作特征曲线(ROC)及ROC下面积(AUC)分析各参数诊断甲状腺结节性质及不同N、T分期的价值。P＜0.05为差异有统计学意义。
2 结果2.1 两组一般资料比较两组年龄20~72岁，组间年龄、性别、体质量指数、结节位置、慢性桥本甲状腺炎、甲状腺功能、结节数量、合并疾病等资料比较，差异无统计学意义(P＞0.05)。见表 1。
表1

表 1 两组临床资料对比 资料 观察组(n=40) 对照组(n=42) t/χ2 P 年龄(岁) 41.68±10.71 42.33±11.09 0.270 0.788 性别(男/女) 17/23 18/24 0.001 0.974 体质量指数/(kg·m-2) 22.28±1.86 22.32±1.94 0.095 0.924 结节位置 ????左 19(47.50) 23(54.76) 0.432 0.511 ????右 21(52.50) 19(45.24) 慢性桥本甲状腺炎 ????有 6(15.00) 8(19.05) 0.626 0.237 ????无 34(85.00) 34(80.95) 甲状腺功能 ????正常 24(60.00) 22(52.38) 0.483 0.487 ????异常 16(40.00) 20(47.62) 结节数量 ????单发 22(55.00) 17(40.48) 1.733 0.188 ????多发 18(45.00) 25(59.52) 合并疾病 ????高脂血症 5(12.50) 2(4.76) 0.736 0.391 ????糖尿病 3(7.50) 6(14.29) 0.396 0.529 ????心脏病 1(2.50) 3(7.14) 0.214 0.644 ????高血压 4(10.00) 1(2.38) 0.960 0.327

表 1 两组临床资料对比

2.2 两组高频超声、彩色多普勒超声参数比较两组结节形态、边界、回声、钙化超声征象比较，差异具有统计学意义(P＜0.05)；观察组A/T_C、A/T_L、TI-RADS分级评分、PSV、RI、Adler血流分级评分高于对照组(P＜0.05)。见表 2。
表2

表 2 两组高频超声、彩色多普勒超声参数比较(x±s) 资料 观察组(n=40) 对照组(n=42) t/χ2 P 超声征象 形态 ????不规则 22(55.00) 4(9.52) 19.567 ＜0.001 ????规则 18(45.00) 38(90.48) 边界 ????不清晰 32(80.00) 7(16.67) 32.950 ＜0.001 ????清晰 8(20.00) 35(83.33) 回声 ????周围无回声 30(75.00) 14(33.33) 14.304 ＜0.001 ????内部低回声 29(72.50) 9(21.43) 21.490 ＜0.001 钙化 ????有 21(52.50) 8(19.05) ????无 19(47.50) 34(80.95) 高频超声参数 ????A/TC 1.05±0.25 0.84±0.27 3.650 0.001 ????A/TL 0.84±0.22 0.61±0.21 4.844 ＜0.001 ????TI-RADS分级评分(分) 4.88±0.52 2.42±0.49 22.056 ＜0.001 彩色多普勒超声参数 ????PSV(cm/s) 40.86±6.79 32.98±7.02 5.163 ＜0.001 ????RI 0.71±0.20 0.51±0.16 5.012 ＜0.001 ????Adler血流分级评分(分) 2.97±0.54 1.22±0.37 17.191 ＜0.001

表 2 两组高频超声、彩色多普勒超声参数比较(x±s)

2.3 分析高频超声、彩色多普勒超声参数诊断甲状腺结节性质的效能各参数联合的AUC最高，为0.902，其次是TI-RADS分级评分(0.821)。详见图 1、图 2、表 3。
图 1

图 1 高频超声、彩色多普勒超声诊断甲状腺癌的ROC

图 2

图 2 联合诊断甲状腺癌的ROC

表3

表 3 高频超声、彩色多普勒超声参数诊断甲状腺结节性质的ROC分析结果 指标 AUC 95%CI Z P cut-off值 敏感性/% 特异性/% A/TC 0.707 0.597~0.803 3.628 ＜0.001 ＞0.82 75.00 59.52 A/TL 0.725 0.615~0.818 3.981 ＜0.001 ＞0.77 70.00 71.43 TI-RADS分级评分 0.821 0.721~0.897 6.628 ＜0.001 ＞2分 87.50 64.29 PSV 0.804 0.701~0.883 6.248 ＜0.001 ＞35.81 cm/s 75.00 80.95 RI 0.807 0.704~0.885 6.417 ＜0.001 ＞0.56 77.50 76.19 Adler血流分级评分 0.813 0.712~0.891 7.038 ＜0.001 ＞3分 70.00 83.33 各参数联合 0.902 0.816~0.957 12.394 ＜0.001 85.00 83.33

表 3 高频超声、彩色多普勒超声参数诊断甲状腺结节性质的ROC分析结果

2.4 N₀和N₁患者及不同T分期患者高频超声、彩色多普勒超声参数比较N分期：N₁分期患者A/T_C、A/T_L、TI-RADS分级评分、PSV、RI、Adler血流分级评分高于N₀分期(P＜0.05)。T分期：A/T_C、A/T_L、TI-RADS分级评分、PSV、RI、Adler血流分级评分，Ⅰ期＜Ⅱ期＜Ⅲ期＜Ⅳ期(P＜0.05)。见表 4。
表4

表 4 N0和N1患者及不同T分期患者高频超声、彩色多普勒超声参数比较 资料 例数 A/TC A/TL TI-RADS评分(分) PSV(cm/s) RI Adler血流评分(分) N分期 ????N0 22 0.95±0.19 0.75±0.20 4.52±0.28 38.57±4.11 0.65±0.17 2.35±0.22 ????N1 18 1.17±0.23 0.95±0.18 5.32±0.21 43.66±4.05 0.78±0.21 3.73±0.18 ????t 3.315 3.289 10.024 3.922 2.165 21.381 ????P 0.002 0.002 ＜0.001 ＜0.001 0.037 ＜0.001 T分期 ????Ⅰ 8 0.72±0.14 0.61±0.13 3.62±0.12 35.14±1.12 0.55±0.10 2.15±0.12 ????Ⅱ 12 0.91±0.16 0.72±0.15 4.78±0.11 38.69±1.08 0.67±0.12 2.55±0.14 ????Ⅲ 10 1.14±0.17 0.83±0.16 5.11±0.14 42.02±1.15 0.74±0.11 3.21±0.15 ????Ⅳ 10 1.39±0.18 1.18±0.14 5.78±0.15 46.88±1.24 0.86±0.13 3.89±0.10 ????F 28.976 27.227 420.035 175.903 11.229 325.886 ????P ＜0.001 ＜0.001 ＜0.001 ＜0.001 ＜0.001 ＜0.001

表 4 N0和N1患者及不同T分期患者高频超声、彩色多普勒超声参数比较

2.5 高频超声、彩色多普勒超声参数诊断不同N分期及T分期的价值单一参数中，TI-RADS分级评分诊断N分期与T分期的AUC最大，但仍低于各参数联合的AUC。详见图 3~6、表 5。
图 3

图 3 高频超声、彩色多普勒超声诊断N1的ROC

图 4

图 4 联合诊断N1的ROC

图 5

图 5 高频超声、彩色多普勒超声诊断T分期的ROC

图 6

图 6 联合诊断T分期的ROC

表5

表 5 高频超声、彩色多普勒超声参数诊断不同N分期及T分期的价值 指标 AUC 95%CI Z P cut-off值 敏感性/% 特异性/% 诊断N1 ????A/TC 0.779 0.620~0.895 3.578 ＜0.001 ＞1.05 72.22 77.27 ????A/TL 0.747 0.585~0.871 3.188 ＜0.001 ＞0.73 77.78 63.64 ????TI-RADS分级评分 0.838 0.688~0.935 5.349 ＜0.001 ＞5分 83.33 72.73 ????PSV 0.760 0.599~0.881 3.422 ＜0.001 ＞43.92 cm/s 55.56 86.36 ????RI 0.783 0.624~0.987 3.842 ＜0.001 ＞0.66 77.78 72.73 ????Adler血流分级评分 0.814 0.660~0.919 4.470 ＜0.001 ＞3分 72.22 90.91 ????各参数联合 0.879 0.737~0.960 6.052 ＜0.001 83.33 90.91 诊断T Ⅲ+Ⅳ分期 ????A/TC 0.798 0.641~0.908 4.165 ＜0.001 ＞0.95 80.00 70.00 ????A/TL 0.774 0.614~0.891 3.706 ＜0.001 ＞0.71 85.00 55.00 ????TI-RADS分级评分 0.828 0.675~0.928 4.993 ＜0.001 ＞5分 70.00 85.00 ????PSV 0.768 0.607~0.886 3.577 ＜0.001 ＞40.37 cm/s 90.00 50.00 ????RI 0.801 0.645~0.910 4.226 ＜0.001 ＞0.66 85.00 70.00 ????Adler血流分级评分 0.792 0.635~0.904 4.116 ＜0.001 ＞3分 90.00 60.00 ????各参数联合 0.915 0.783~0.980 9.767 ＜0.001 85.00 85.00

表 5 高频超声、彩色多普勒超声参数诊断不同N分期及T分期的价值

3 讨论甲状腺结节包括良性与恶性结节，超声声像图表现复杂。本研究显示，两组结节形态、边界、回声、钙化超声征象有显著差异，与既往报道^[7]一致，提示采用高频超声观察以上特征有助于甲状腺结节性质的鉴别。甲状腺良性结节常表现为边界清晰、整齐、有包膜，其形成与周围组织受压，实质细胞逐渐萎缩，原有组织残留有关，此外，结节长期受到周围临近组织均衡压力刺激，新的结缔组织形成后包绕肿瘤，且良性结节周围组织回声多为正常^[8-10]，而恶性结节大多无包膜，呈浸润性生长，故边界模糊、不规整，肿瘤纵横比较大^{[11, 12]}。恶性结节内部常呈低回声，是由于甲状腺癌病灶胶体成分较少，癌细胞成分较多，排列紧密，对超声能量吸收较高所致^{[13, 14]}。钙化与甲状腺恶性结节的发生具有较强的关联性，对于单发40岁以下受检者，发现钙化结节其恶性结节风险将提高4倍，在超声实时显像中，微钙化常是“闪烁性”的，这一特点是超声显像所特有的，能为结节性质区分提供参考信息^[15-17]。但本研究发现，对照组有8例患者亦表现为钙化征象，均为腺瘤患者，提示钙化并非恶性结节的“专利”。从两组数据可知，结节形态、边界、回声、钙化超声征象均不是绝对的，部分良性结节可表现出恶性结节征象，部分恶性结节亦呈现出良性结节征象，所以不能单纯依赖高频超声诊断结节性质。
肿瘤血管是癌细胞增殖、赖以生存的基础，并是肿瘤生长、侵袭、转移的必备条件^[18]。彩色多普勒超声能显示病灶内部的小动脉和小静脉血流状态，在该模式下，检测甲状腺结节周边及内部的血流情况已被认为是鉴别良性和恶性结节的重要参考，但近年来其临床价值一直存在争议，尤其是对实性结节的鉴别诊断^{[19, 20]}。孔晶等^[21]报道，甲状腺癌结节内部血流信号丰富，依赖这一特征对恶性结节诊断准确性较高。李小娟等^[22]发现甲状腺良性结节多表现为无血流或周边型血流模式，内部血流不显示或稀少，恶性结节内血供丰富。本研究显示，观察组PSV、RI、Adler血流分级评分高于对照组，提示甲状腺恶性结节血流信息丰富，与以上两报道相似。分析其原因是，甲状腺恶性结节的增殖、生长刺激了血管生成，故结节内部表现出丰富的血流信号^{[23, 24]}, 但有观点^[25]认为，彩色多普勒超声结节内丰富血供信息对甲状腺良性和恶性结节鉴别意义不大，造成这种差异的原因可能与受检者结节大小有关，对结节直径＜1 cm恶性结节，可能由于病灶较小，内部血流信号不易显示，或肿瘤处于休眠状态，主要由周围组织微血管供养，尚未进入“血管化期”，故在彩色多普勒尚表现为血供不丰富，且以周边血流为主^[26]；对直径≥1 cm的较大结节，彩色多普勒超声显示血供不丰富，可能是肿瘤淋巴细胞浸润、间质纤维化明显、微钙化大量形成导致^[27]。可见，单独依赖彩色多普勒超声诊断甲状腺结节良恶性准确度有限。
以外科手术为主治疗方案是当前处理甲状腺癌的主要策略，而术前准确评估甲状腺癌临床分期是关键环节之一，对手术方式选取、患者预后预测至关重要。本研究显示，高频超声联合彩色多普勒超声诊断结节性质能为临床提供可靠的参考信息，为临床决策提供重要依据。高频超声、彩色多普勒超声参数有助于甲状腺癌的术前分期，可为临床术前分期提供量化、客观的数据参考，有利于指导甲状腺癌的个体化治疗。
综上，通过高频超声联合彩色多普勒超声观察和检测甲状腺结节的形态、边界、回声、钙化、A/T_C、A/T_L、TI-RADS分级、PSV、RI、Adler分级，对诊断结节性质有较高价值，并能评估恶性结节患者术前肿瘤分期，为临床治疗和决策提供量化参考。

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