湖南科技大学 煤炭资源清洁利用与矿山环境保护湖南省重点实验室，湖南 湘潭 411201
收稿日期：2019-06-06；接收日期：2019-08-21；网络出版时间：2019-09-17
基金项目：国家自然科学基金(Nos. 41501343, 31671635)，湖南省自然科学基金(No. 2018JJ3153)，湖南省重点研发项目(No. 2017SK2385)资助
作者简介：陈国梁??博士，讲师，湖南科技大学硕士生导师。2014年毕业于浙江大学。现主要从事土壤、水体重金属污染控制与生态修复方面的研究。迄今为止，以第一作者或通讯作者在International Journal of Phytoremediation、Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology、《生态学报》等国内外期刊上发表论文多篇.
摘要：常见的沉水植物(苦草、狐尾藻、金鱼藻、黑藻)对水体中的砷(As)有着较强的富集能力，研究沉水植物对As的富集特征对利用沉水植物控制水体As污染及保护人体健康有着重要意义。沉水植物对As的富集能力与水环境中As的浓度、形态、共存离子如磷酸盐、Zn离子等因素相关，其对As的耐受性及富集能力可以通过合适的化学、生物方法得到增强，从而提高沉水植物对含As污水的修复能力。但由于植物基因多样性及水环境因素复杂性，沉水植物对As的运输和解毒机制，以及沉水植物后期的处理和管理技术，仍是今后该领域需要重点关注的问题。
关键词：砷重金属水污染植物修复沉水植物
Arsenic accumulation by submerged plants: a review
Yanlin Ran, Guoliang Chen
Hunan Province Key Laboratory of Coal Resources Clean-utilization and Mine Environment Protection, Hunan University of Science and Technology, Xiangtan 411201, Hunan, China
Received: June 6, 2019; Accepted: August 21, 2019; Published: September 17, 2019
Supported by: National Natural Science Foundation of China (Nos. 41501343, 31671635), National Natural Science Foundation of Hunan Province, China (No. 2018JJ3153), Key Research & Development Plan of Hunan Province, China (No. 2017SK2385)
Corresponding author: Guoliang Chen. Tel: +86-731-58290339; E-mail: glchen@hnust.edu.cn.
Abstract: Common submerged plants (Vallisneria natans (Lour.) Hara., Potamageton crispus L., Myriophyllum spicatum L., Ceratophyllum demersum L. and Hydrilla verticillata (L.f.) Royle) have shown a tremendous potential for arsenic removal from water. The studies on the accumulation of arsenic by submerged plants are important for the control of arsenic pollution in water and protection of human health. The enrichment ability of submerged plants to arsenic is correlated with arsenic species and concentration in the water, as well as co-existing ions such as PO43– and Zn2+. The tolerance and enrichment ability of submerged plants to arsenic can be enhanced by suitable chemical and biological methods, which is useful for removing arsenic from water by submerged plants. However, the diversity of plant genes and the complex of water environment, as well as the subsequent treatment of submerged plants, are still the issues that need to be focused in the future.
Keywords: arsenicheavy metalwater pollutionphytoremediationsubmerged plant
砷(As)是一种常见的有毒元素，过量的As及其化合物进入人体后，可与细胞中的酶系统结合，抑制多种酶的生物作用，使其失去活性，引起代谢紊乱，造成As中毒[1]。金银龙等[2]对中国的地方性As中毒进行了调查，调查显示饮水型地方性As中毒地区有200多万人受影响，其中饮水As > 0.05 mg/L的高As暴露人口多达50多万人。云奋等[3]对大同某地方As中毒地区的人口进行调查，调查显示常住居民的饮用水As含量偏高，As范围为14.41–90.34 μg/L。我国西部地区饮水型地方性As中毒也较严重，其调查区域As超标率占51.79%[4]。Nordstrom[5]对恒河三角洲的饮水As进行调查，其结果表明恒河三角洲地区的孟加拉湾等地的饮水As含量在0.05–0.5 mg/L间，最高可达3.0 mg/L，是世界上As中毒影响人口最多的病区。Chakraborti等[6]对印度的甘加河、布拉马普特拉河和英帕河洪泛平原周围的城市进行了长达28年的实地调查，发现地下水As浓度 > 10 μg/L，最大浓度可达3 700 μg/L。
在一系列去除As的方法中，植物修复法因其对环境友好、成本低廉受到越来越多的关注[7]。植物修复法中的超积累植物能够从环境中积累、转移和浓缩大量的某些有毒元素，从而达到修复环境的目的[8-9]。沉水植物作为水生态系统重要的初级生产者，对水环境中有机污染物的生物地球化学循环具有重要意义。与浮水植物和挺水植物比，沉水植物生长于水下，其根茎叶都能累积重金属，在修复含As污水中有着更大的潜力[10]。此外，沉水植物也可作为水体受污染程度的指示物，对水环境质量进行监测。本文在前人的研究基础上综述了常见沉水植物在修复含As污水中的应用情况，并对该领域仍存在的问题和发展趋势作了具体分析。
1 常见的富As沉水植物1.1 黑藻黑藻俗称温丝草、灯笼薇等，又名轮叶黑藻，水鳖科属，多年生沉水植物，广布于池沼、湖泊、缓流的水沟中，在中国南北各省及欧、非、亚和大洋洲等广布[11]。Srivastava等[12]发现将黑藻暴露于As(Ⅴ) (0–250 μmol/L)和As(Ⅲ) (0–25 μmol/L)中，黑藻对As(Ⅴ)的积累浓度为315 μg/g dw，As(Ⅲ)为205 μg/(g dw)。潘义宏等[13]对阳宗海的样品进行分析，发现黑藻对As具有较强的吸收和富集能力，黑藻体内As的平均含量为(170±3.5) mg/kg。Xue等[14]研究了As(Ⅲ)和As(Ⅴ)溶液中黑藻根部对As的积累能力和积累形态，发现在20 μmol/L As溶液中，根部的As(Ⅲ)积累浓度为800 μg/(g dw)，As(Ⅴ)积累浓度约为400 μg/(g dw)，As(Ⅲ)的积累能力是As(Ⅴ)的2倍。Bind等[15]对浮水植物和沉水植物除As的能力进行了比较评估，发现沉水植物比浮水植物的修复性更好，如在初始浓度为50 mg/L时，浮水植物的除As率为55%，沉水植物的为70%；在初始浓度为300 mg/L时，浮水植物对As的去除率为45%，沉水植物对As的去除率为50%。
1.2 苦草苦草又名扁担草、水韭菜等，水鳖科苦草属，多年生沉水植物，广泛分布于中低纬度地区，多生长于浅水、透明度好、缓流的河流、湖泊等水域。Chen等[16]研究发现在0.5 mg/L的As(Ⅴ)溶液中，pH为9时，苦草中总As的浓度约为1 500 mg/kg。Chen等[7]从西湖水中选取5种生长态势好的沉水植物(金鱼藻、狐尾藻、菹草、黑藻、苦草)比较其从污水中除As的潜力，研究发现5种沉水植物在5 mg/L As(Ⅴ)中7 d，金鱼藻中As浓度约为1 100 mg/(kg dw)；狐尾藻约为1 500 mg/(kg dw)；菹草中As浓度约为1 650 mg/(kg dw)；黑藻约为1 700 mg/(kg dw)；苦草约为1 800 mg/(kg dw)，苦草的富集浓度最强。陈国梁等[17]研究发现不同As浓度中(均小于2 mg/L)，苦草对As的富集能在3 d的短时间内达到一个较大值，14 d时，苦草对As的富集系数均超过200。
1.3 狐尾藻狐尾藻又名布达拉尾狐、水聚藻等，多年生沉水植物，主要种类有穗花狐尾藻、轮叶狐尾藻，多生于池沼或静水中。Yabanli等[18]实验发现狐尾藻根部对As的生物富集系数约为18 000；对Cr的生物富集系数约为8 000；对Cd的生物富集系数约为1 000；对Hg的生物富集系数约为2 000，对Pb的生物富集系数约为7 000。Krayem等[19]研究发现低营养水平条件下，第21天时，无狐尾藻的溶液中As的浓度为110 μg/L，有狐尾藻的溶液中As的浓度低于20 μg/L。Krayem等[20]也对狐尾藻在不同营养水平条件下铜和As的吸收与转运进行研究，发现在低营养水平条件下，狐尾藻根部对As的富集浓度为(156±21.48) μg/(g dw)；对Cu的富集浓度为(98.67±22.74) μg/(g dw)。以上表明狐尾藻根部的As重金属富集能力很强。
1.4 金鱼藻金鱼藻属金鱼藻科金鱼藻属，别名细草、软草等，常见于静水湖泊中。Reay[21]已证明金鱼藻可积累As的浓度系数为20 000倍。潘义宏等[13]对阳宗海的样品进行分析，发现金鱼藻等5种水生植物同时对As具有较强的吸收和富集能力，这5种水生植物对As的富集系数远大于1，金鱼藻体内As的平均含量为(150±7.3) mg/kg。Xue等[22]对金鱼藻不同器官对As的积累进行研究，将金鱼藻在10 μmol/L的As溶液中暴露4 d，研究发现金鱼藻的芽对As的积累最大(963 μg/g)。Chen等[7]研究发现5种沉水植物在5 mg/L As(Ⅴ)中7 d，金鱼藻中As浓度约为1 100 mg/kg。薛培英等[23]对太湖五里湖的沉水植物对重金属(Cd、Pb、As)的富集能力进行了研究，发现采养的几种沉水植物中，金鱼藻对重金属As的富集能力最强，可达5 mg/kg。Zhang等[24]对太湖中沉水植物中的As含量进行调查，其中金鱼藻中As的含量为12 mg/kg。
2 影响沉水植物富集As的因素利用沉水植物对含As污水进行修复时，植物的生长态势会对其生长能力产生影响。As的形态、浓度、As溶液中的其他化学物质对植物的生长有影响。
2.1 As的形态水系统中As分为有机As、无机As、甲基As、硫代As、硫化As。在水体中比较常见的As是无机As (砷酸盐As(Ⅴ)、亚砷酸盐As(Ⅲ))。无机As的价态、主要化合物、酸度系数、毒性、主要分布的水体不同(表 1)。其中，亚砷酸盐的毒性比砷酸盐的毒性大[25]，但酸性比砷酸盐弱[26]。
表 1 环境中常见的无机砷[25-26]Table 1 Basic information of inorganic As in the environment[25-26]
| Species | Valence | Main compounds | Protein kinase A | Toxicity | Distribution |
| As(Ⅲ) | +3 | H2AsO3 H2AsO3– HAsO32– | pKa=9.24 pKa=10.99 pKa=13.47 | AS(Ⅲ) > AS(Ⅴ) | Groundwater and geothermal water |
| As(Ⅴ) | +5 | H3AsO4 H2AsO4– HAsO42– | pKa=2.25 pKa=6.83 pKa=11.52 | Surface water and oxidation water |
表选项
As元素形态的变化会影响沉水植物对As的吸收。Mkandawire等[27]对磷酸盐存在条件下，不同形态As对沉水植物的富集效率的影响进行了研究，研究表明磷酸盐存在时As(Ⅲ)的富集效率低于As(Ⅴ)，因此在有磷酸盐存在的As(Ⅴ)含As污水中，沉水植物的修复作用比以As(Ⅲ)为主含As污水好。Xue等[14]的黑藻转运实验结果表明，将沉水植物用2 μmol/L As(Ⅴ)或As(Ⅲ)处理4 d，积累在细胞壁中的主要是As(Ⅴ)。Zheng等[28]的研究表明加入草酸的As溶液中，植物对As(Ⅲ)和As(Ⅴ)的富集显著性增加，而对DMAA (二甲基胂酸盐)的富集无显著性变化。
2.2 环境中As浓度As的浓度会受气候条件的影响。世界高浓度As主要分布在气候干旱区，干旱区多为沙漠气候和大陆性气候，降水量少，河流的流量少，对河流中As的稀释作用小，因此浓度高。如智利的最高As浓度为190–21 800 μg/L[29]，阿根廷的最高As浓度大于114 μg/L[30]，二者都位于干旱的沙漠气候区。而位于亚热带湿润气候的美国东南部的As浓度仅有0.45 μg/L[31]，孟加拉国主要是亚热带季风性气候，湿热多雨的气候特征使此地的As浓度相对较低(2.7 μg/L)[32]。挪威属温带海洋气候，降水均匀，全年温和多雨，河流As的浓度仅有0.25 μg/L[32]。
当环境温度高时，微生物活跃，会加速As(Ⅴ)还原成As(Ⅲ)，而As(Ⅲ)难去除[33]，由表 2也可知As(Ⅲ)主要分布在地热水中，因此河流水的温度高时，As的浓度也会较高。如美国的黄石公园的地热水丰富，导致黄石公园河流As浓度高达370 μg/L[34]，加拿大的一条热水溪的As浓度也高达153 μg/L[35]。
表 2 环境中不同形态As的分布[8]Table 2 Distribution of different arsenic species in the environment
| Species | Distribution |
| AS(Ⅴ) | Aerosol, seawater, estuaries, rivers, lakes |
| AS(Ⅲ) | Volcanoes, landfill wastewater, mine wastewater, geothermal water |
| DMAA | Microbial active area, sediment-water interface |
| MMAA |
表选项
环境中的As浓度和暴露时间是控制沉水植物中As浓度的主要因素。Chen等[7]的研究表明：沉水植物暴露于As(Ⅴ)后，植物中As浓度通常随着As水溶液浓度的增加而增加，在0.2 mg/L As(Ⅴ)处理中，生物累积增加了约1 300倍。Robinson等[36]对新西兰陶波火山区的水生植物对As的超积累进行了研究，发现金鱼藻和狐尾藻的生物量和环境中As浓度之间存在显著负相关，在环境溶液为0.17–0.29 mg/L时金鱼藻和狐尾藻的生物量增长显著下降，由此可见环境中As浓度过大会影响沉水植物的修复能力。
2.3 其他共存离子的影响磷酸盐的抑制作用。植物中磷酸盐含量上升，砷酸盐含量会下降，植物对磷酸盐的吸收会抑制As酸盐的吸收[37]。因为As酸盐与磷酸盐的化学行为非常相似，二者将通过等离子体膜传输系统被相同的机制吸收[38-39]。所以当含As污水中含有大量的磷酸盐时，会影响沉水植物的处理效果，使沉水植物的As富集能力下降。
铁离子的促进作用。砷酸盐溶液中，植物中的As与铁离子浓度正相关，植物上铁-菌斑的吸附有助于As的吸收，因为铁是潜在的As固定剂[40]。水生植物As和铁浓度之间正相关是因为As可能被植物表面的铁氧化物吸附，所以在含As污水中含有适量的铁离子时可促进沉水植物的修复作用。
锌离子的促进作用。锌离子可以增强沉水植物抵抗As的毒性，更好地增强沉水植物的富集能力。暴露于含As污水中的沉水植物的形态、生理会改变，如抑制芽和根的生长，产生活性氧，导致脂质过氧化[41-42]。而适量锌离子能影响植物酶参与碳水化合物代谢、各种酶的活性、核糖体部分稳定化、细胞素合成、维持细胞膜完整性及蛋白质和生长素的合成[43]。因此加入适量的锌离子可以保护酶、蛋白质和其他细胞功能免受As的毒性影响从而增强植物的耐As性。Srivastava等[44]研究了补锌对黑藻中亚砷酸盐的作用，研究表明随着锌供应和锌浓度增加，植物能通过适当的代谢功能抵消负面影响，黑藻的生长得到改善，沉水植物除As的能力提高。
3 增强沉水植物富集As的方法沉水植物对As的富集能力可以通过化学、生物等方法来提高，从而增强沉水植物对含As污水处理的能力。
3.1 化学方法3.1.1 磷酸盐过量的磷酸盐会抑制植物对As的吸收，因此要控制溶液中磷酸盐的含量。Mkandawire等[27]的实验表明As浓度大于800 μg/L时，低磷含量的As(Ⅲ)和As(Ⅴ)的生物富集高于高磷含量。Tripathi等[45]认为抑制磷酸盐的转运活性、降低As摄取能提高植物的耐受性。Xue等[14]研究发现金鱼藻的As酸盐摄取会受到磷的抑制。Krayem等[20]研究表明狐尾藻在低营养水平中的As(Ⅴ)积累大于高营养水平，因为高营养水平溶液中含有大量的磷。
3.1.2 铁离子实验表明，植物中的As与铁离子浓度呈正相关，溶液中铁离子含量的增多，能有效地提高沉水植物对As的吸收和修复能力。Zhao等[46]研究发现在厌氧土壤中生长的水生植物可以释放氧气，导致亚铁氧化并在根表面形成主要由水铁矿组成的铁斑，这些铁氧化物对砷酸盐具有很强的吸附能力。Robinson等[36]也认为铁-菌斑的形成有助于提高植物对砷酸盐的吸附能力。
3.1.3 硫酸盐增加硫酸盐供应能提高As的忍耐性和对As的积累。由表 3可知加硫酸盐后植物在不同形态As中的生理指标的含量都呈上升趋势，这表明加硫酸盐有利于植物在As溶液中的生长。这是因为植物可通过硫酸盐有效的解毒作用，来有效增加对As的耐受性和对As的积累[47]。Chen等[48]也认为通过刺激硫醇的络合作用，对植物中As的转运和解毒有重要作用。
表 3 硫对不同形态As影响下的植物生理指标的影响[49]Table 3 Effect of S on plant physiological indexes under different As species[49]
| Physiological index | Dates | As concentration (μmol/L) | Species | Content (%) |
| Cysteine synthase | 4 4 | 10 100 | As(Ⅲ) As(Ⅴ) | Increase 73 Increase 61 |
| γ-glutamyl-cysteine synthase | 2 4 | 10 100 | As(Ⅲ) As(Ⅴ) | Increase 114 Increase 100 |
| Glutathione-s-transferase | 7 7 | 10 100 | As(Ⅲ) As(Ⅴ) | Increase 28 Increase 56 |
表选项
3.1.4 植物络合素植物络合素(植物螯合肽)对重金属As具有重要的解毒和增强耐性的作用。植物络合素的缺乏会增加植物对砷酸盐的敏感性，不利于植物的生长发育。沉水植物通过利用植物络合素与重金属As的螯合作用进行解毒[50]，提高沉水植物的耐性作用，有利于发挥沉水植物对含As废水的富集作用。如硫醇(植物络合素和谷胱甘肽)可以作为非酶抗氧化剂起作用，提高植物对As胁迫下的抗氧化能力[7]，这是因为将As(Ⅴ)还原为As(Ⅲ)并将As(Ⅲ)与谷胱甘肽和植物络合素络合，在液泡中隔离复合物，是植物中As解毒的主要机制[51-52]。Li等[53]发现将螯合剂添加到植物中，能加强植物对As的耐受性和少量提高As的积累。Tripathi等[45]的实验表明谷胱甘肽与植物络合素生物合成的转基因植物显示更高的As解毒能力。因此可通过有效手段充分激发植物络合素对重金属As的解毒作用，提高沉水植物的耐性，发挥植物的富集作用。
3.2 生物方法通过生物技术改良，可有效改善沉水植物的耐性，提高植物对含As污水的修复能力。
充分利用酶的作用，增强植物的耐性。植物糖基转移酶是指植物体能将糖基转移到小分子物质上(植物激素类、多肽类、蛋白以及次生代谢物等)，从而改变受体分子的特性，影响植物的生长发育和环境响应[54]。Liu等[55]研究发现添加葡萄糖抑制80%亚砷酸盐的吸收，己糖通透酶的缺失会导致酵母中亚砷酸盐的摄取大量减少。这表明葡萄糖抑制亚砷酸盐的吸收，己糖通透酶促进亚砷酸盐的吸收。Zhao等[46]和陈国梁等[17]研究发现砷酸盐还原酶能将As(Ⅴ)还原成As(Ⅲ)从而增强植物的耐性。γ-谷氨半胱氨酸合成酶与植物络合素的合成相关[56]，因此了解并分离与As耐性机理相关的酶和基因，对沉水植物耐性品种的人工培养有重要意义[57]。
3.3 合适的沉水植物沉水植物在不同的条件下，对水体污染的富集能力不同，有的沉水植物适合用于As水体污染的修复，在As污染水体中的修复效应最好，有的沉水植物在As水体污染中不能发挥最大修复效应，因此在不同水环境中要选择合适沉水植物。如Gross等[58]对不同CO2条件下的狐尾藻对As污染的敏感性进行研究，研究发现低CO2会加强砷酸盐对狐尾藻的生长和生理影响。因此在低CO2的水域不适合选择狐尾藻作为修复植物。
无根的沉水植物的重金属浓度会比有根的沉水植物中的As浓度低。如无根沉水植物金鱼藻的As浓度最低，与苦草、黑藻、狐尾藻、菹草等有根的沉水植物相比有显著差异，Chen等[7]认为这与二者间的As积累模式不同相关。这表明根系在沉水植物吸收As水体污染元素的过程中也起着重要的作用。因此选用合适的沉水植物品种(有根和无根)，也能提高去除水体中As污染的修复效率。
4 总结与展望利用沉水植物对含As污水进行修复具有巨大潜力，但是仍存在一些不足，有必要进行强化。
沉水植物修复技术主要指利用沉水植物对含As污水中的As进行富集，其需要解决的关键问题是筛选高质量、高效率的As超富集沉水植物。目前研究主要集中在已发现的几种常见的对含As污水具有富集能力的沉水植物上，缺乏其他沉水植物对含As废水富集的相关研究。在此后研究中，要注重筛选更多的可用于含As污水净化的As超富集沉水植物。
目前，许多科研人员从基因的角度开展了“关于沉水植物对As的富集机制、耐性机制、解毒机制的研究”，成功捕捉到某些植物的砷的运输和转运现象，但由于沉水植物基因的多样性和水环境的复杂性导致在研究生物修复机制时，某些部位的关键步骤仍需深入研究。因此“关于沉水植物对As的富集机制、耐性机制、解毒机制的研究”仍是此领域的研究热点。
此外，沉水植物修复技术由于受环境、财力、设备技术等限制，使沉水植物修复技术无法全面地应用到实际工程中。如应用到实际工程的沉水植物的后期处置技术需要高技术和高投资，而目前没有对超富集沉水植物进行适当处置的技术来配合沉水植物修复含As废水的技术，不能达到植物修复的技术要求。工程应用中沉水植物的管理技术也是限制其应用的关键问题，沉水植物的繁殖和生长能力强，若不能控制其生长和繁殖，会使其在修复区域大面积生长，破坏水体的生态平衡，且植物的死细胞会将储存在液泡中的As释放至水体中，会造成水体的二次As污染。因此，需要进一步研究与之配套的后期处理技术，加强管理，及时监测植物的生长动态，及时对死亡植物进行处理，避免植物的死细胞将As重新释放至水体中，避免造成水体的二次污染。
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