张思豫1,2, 卢中一2,3, 黄文聪2, 刘杨2, 李猛2
1. 深圳大学生命与海洋科学学院, 广东 深圳 518060;
2. 深圳大学高等研究院深圳市海洋微生物组工程重点实验室, 广东 深圳 518060;
3. 深圳大学光电工程学院光电子器件与系统教育部重点实验, 广东 深圳 518060
收稿日期：2020-02-09；修回日期：2020-04-06；网络出版日期：2020-04-17
基金项目：国家自然科学基金（91851105，31970105）；中国博士后科学基金（2018M643153）；广东省基础与应用基础研究基金（2019A1515110089）
作者简介：李猛, 深圳大学****, 博导, 2016年入选中组部青年人才计划。主要从事古菌的生理生态学研究, 先后主持了包括国家自然科学基金委"优秀青年科学基金"和重大研究计划等科研项目。近年在古菌的新类群发现与认识、代谢潜能与地球化学作用、功能进化与真核生物起源等前沿领域取得了若干突破性进展, 在Nature Microbiology, Nature Communications, The ISME Journal, Microbiome, mBio等学术期刊发表文章80余篇, 文章被引用超过2000次, H指数为26(Google Scholar数据)。目前担任国际微生物生态学会(ISME)地区青年大使、中国微生物学会环境微生物学专业委员会和地质微生物学专业委员会委员、Frontiers in Microbiology(Biology of Archaea)副编辑、Applied and Environmental Microbiology和《生物工程学报》编委等职.
*通信作者：李猛。Tel:+86-755-26979250;E-mail:limeng848@szu.edu.cn.
摘要：内体分拣转运复合体（ESCRT，endosomal sorting complex required for transport）曾被认为是真核生物特有的系统，涉及膜重塑、泛素化蛋白质分拣等重要细胞生命过程。近年的研究显示，TACK（包括Thaumarchaeota、Aigarchaeota、Crenarchaeota和Korarchaeota门）古菌超门中存在着一类与分泌膜囊泡、古菌病毒出胞以及细胞分裂过程等膜重塑过程相关的细胞分裂（Cdv，cell division）系统，该系统中的CdvB和CdvC是真核生物ESCRT-Ⅲ和Vps4的同源蛋白，提示真核生物ESCRT系统可能起源自古菌。然而，由于TACK古菌中缺少真核生物ESCRT系统的其他关键成分，这一假设仍有争议。最近发现的阿斯加德（Asgard）古菌是一类被认为与真核生物最近缘的古菌，其基因组具有较完整的ESCRT相关蛋白的编码基因，提示真核生物的ESCRT很可能起源于阿斯加德古菌。本文首先简要介绍真核生物ESCRT系统的组成及生物学功能，然后分别总结TACK古菌的Cdv系统和阿斯加德古菌的ESCRT系统的研究进展，重点讨论它们的组成及生物学功能，为进一步了解古菌ESCRT系统与真核生物起源的关系提供参考。
关键词：ESCRT系统Cdv系统膜重塑TACK古菌阿斯加德古菌
Research progress on eukaryotic-like ESCRT in archaea
Siyu Zhang1,2, Zhongyi Lu2,3, Wencong Huang2, Yang Liu2, Meng Li2
1. College of Life Sciences and Oceanography, Shenzhen University, Shenzhen 518060, Guangdong Province, China;
2. Shenzhen Key Laboratory of Marine Microbiome Engineering, Institute for Advanced Study, Shenzhen University, Shenzhen 518060, Guangdong Province, China;
3. Key Laboratory of Optoelectronic Devices and Systems of Ministry of Education and Guangdong Province, College of Optoelectronic Engineering, Shenzhen University, Shenzhen 518060, Guangdong Province, China
Received: 9 February 2020; Revised: 6 April 2020; Published online: 17 April 2020
*Corresponding author: Meng Li, Tel: +86-755-26979250; E-mail:limeng848@szu.edu.cn.
Foundation item: Supported by the National Natural Science Foundation of China (91851105, 31970105), China Postdoctoral Science Foundation (2018M643153) and by the Basic and Applied Basic Research of Guangdong Province (2019A1515110089)
Abstract: Endosomal sorting complex required for transport (ESCRT) system, once it was considered to be a unique functional system of eukaryotic cells, involving many important cell life processes, such as membrane remodeling and ubiquitinated protein cargo sorting. Recent studies show that Cdv (cell division) system in TACK (Thaumarchaeota, Aigarchaeota, Crenarchaeota, and Korarchaeota) archaeal superphylum, which related to the membrane remodeling processes, such as secretory membrane vesicles, archaea virus exocytosis, and cell division. The Cdv system subunits, CdvB and CdvC, are the homologous protein of eukaryotic ESCRT-Ⅲ and Vps4, which recommends eukaryotic ESCRT-Ⅲ may be originated from archaea. However, this hypothesis is in debatable because of Cdv lack of other key components of eukaryotic ESCRTs. Until recently, the members of Asgard archaea superphylum, which is considered to be the closest known prokaryotic relatives of eukaryotes, have been annotated relatively complete ESCRT-related proteins in their genomes. It is great interesting if the biological functions of ESCRT system in Asgard archaea are similar with eukaryotic ESCRT system, as it will provide strong evidence to support that eukaryotic ESCRT system may originate from archaea, thus supporting the two-domains theory. In this review, we first briefly introduce the composition and biological functions of eukaryotic ESCRT system, then summarize the composition and biological functions of archaea ESCRT system, especially focus on Sulfolobus and Asgard archaea, thus providing a foundation for understanding the relationship between archaeal ESCRT system and the origin of eukaryotes.
Keywords: ESCRTCdv systemmembrane remodelingsulfolobusasgard archaea
内体分拣转运复合体(ESCRT)系统涉及膜重塑、泛素化蛋白质分拣、维持膜完整性等细胞功能[1-5]。该系统长期以来被认为是真核细胞特有的，但近年研究发现[6-7]，古菌基因组中也携带真核生物ESCRT样的同源蛋白基因，例如TACK古菌的Cdv蛋白基因以及阿斯加德古菌的ESCRT蛋白基因，暗示真核生物ESCRT可能起源自古菌。本文对古菌ESCRT系统的功能研究现状进行总结，讨论古菌ESCRT系统的组成及生物学功能中的特点，探讨真核生物的ESCRT系统是否起源于古菌，从而进一步了解古菌与真核生物起源的关系。
1 真核生物ESCRT系统的概述 真核生物ESCRT系统的研究较多，主要关注其组成和结构特点[1, 3, 8-11]，和所涉及的细胞生物学功能及其作用机制[1-5, 8, 12]。研究发现真核生物ESCRT系统的组成及生物学功能较为保守，因为对酵母ESCRT系统研究最早且最深入，所以本文拟以酵母ESCRT系统为例进行概述。
1.1 真核ESCRT系统的组成 真核ESCRT系统主要包括ESCRT-0 (由Vps27和Hse1构成)、ESCRT-Ⅰ (由Vps23、Vps28、Vps37和Mvb12构成)、ESCRT-Ⅱ (由Vps22/36和Vps25构成)、ESCRT-Ⅲ (由Vps2/24/46、Vps20/32/60和chm7构成)以及可招募ESCRT-Ⅲ的Vps31、Vps4和它的配体蛋白Vta1[1-2, 6, 8, 12-13]。其中，ESCRT-0/Ⅰ/Ⅱ具有泛素结合结构域，与泛素化蛋白分拣相关[8, 14]。此外，ESCRT-Ⅰ/Ⅱ还与囊泡的产生与形成相关，ESCRT-Ⅲ和Vsp4行使膜重塑和剪切功能，因此涉及大部分与膜相关的生命过程[8, 12, 14]。Vps32 (Snf7)是ESCRT-Ⅲ聚体的主要亚基，也是ESCRT系统行使功能的关键成分[8, 12, 14-15]。Vps32在膜上聚合成螺旋状细丝，随后Vps2和Vps24将Vps32螺旋转化为三维螺旋[16-17]；因此，ESCRT-Ⅲ螺旋类似弹簧，可储存势能，并且与膜相结合，随后由Vps4拆卸并释放其中的能量，产生形变，促进膜重塑[18]。Vps4需要ATP的能量方可形成具有功能的六聚体，而Vps4重塑及收缩Vps32 (Snf7)螺旋不需要ATP[17, 19-20]。在拆卸过程中，一部分ESCRT-Ⅲ螺旋作为底物被拉入并从中穿过Vps4六聚体，消耗ATP使Vps4六聚体的6个亚基依次沿着底物“行走”，整个拆卸过程类似于“传送带”易位模式[20-23]。
1.2 真核ESCRT系统参与的生命过程 自2001年首次报道ESCRT系统以来[24]，诸多研究报道ESCRT系统参与多个与膜相关的生命过程，特征是在膜内侧行使功能[3, 11]。真核生物的ESCRT系统参与HIV病毒出芽[25]、包膜病毒EBV (Epstein-Barr virus)重组核膜形成核周小泡并出核[26]、正链RNA病毒BMV (Brome mosaic virus)在内质网上形成内陷作为病毒复制区室[27]、有丝分裂过程中调节中心体[28]、细胞分裂最后阶段中间体(flemming body)一侧的膜切离[29-30]、神经元修剪[31]、人体细胞有丝分裂末期的协调纺锤体拆卸和核被膜封闭[32-34]、维持核孔正常[35]和核膜完整性[36]、形成纤毛过渡区[37]、形成多囊体以及自噬等[8, 38-45] (图 1)。在上述的生命过程中，ESCRT系统行使膜重塑、介导泛素化修饰蛋白降解以及维持膜完整性的功能。
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| 图 1 真核生物的ESCRT系统参与的细胞生物学过程(根据参考文献[3, 12]修改) Figure 1 Cell biological process involved in eukaryotic ESCRT system[3, 12] |
| 图选项 |
2 古菌的ESCRT系统 2.1 ESCRT系统在古菌中的分布 自从古菌的概念提出后，随着高通量测序技术的快速发展，从最早的广古菌和泉古菌两个门发展到现在的二十多个门，而且多个门构成超门，例如TACK超门、DPANN超门以及最近确立的阿斯加德超门[46-48]。
为调查ESCRT系统在古菌中的分布，我们在目前已有的古菌基因组信息中搜索Snf7 (PF03357)、Vps4 (MIT (Microtubule Interacting and Trafficking)结构域PF04212、C端PF09336)的核心结构域的序列进行对比筛选[48-49]；在含有Snf7和Vps4核心结构域序列的古菌的基因组中进一步手工筛选CdvA蛋白结构域序列(PF03357)[50]。结果发现，古菌的ESCRT系统集中分布于TACK和阿斯加德两个古菌超门(图 2)。此外，先前的研究表明，广古菌的个别基因组也具有CdvB或CdvB/C的同源蛋白基因[51]，这与我们的筛选结果一致，均缺乏完整的蛋白核心结构域。
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| 图 2 ESCRT系统在不同古菌门的分布 Figure 2 The distribution of ESCRT system in different groups of Archaea. The archaea contain CdvB/C (blue), CdvA/B/C (orange), ESCRT-Ⅲ, Vps4 and comparatively complete ESCRT-Ⅰ/Ⅱ (yellow) are labeled, respectively. The phylogenetic tree is constructed by Annotree[48-49] in order level |
| 图选项 |
2.2 TACK古菌的Cdv系统功能研究 对TACK古菌Cdv系统的研究始于2007年。研究人员通过蛋白结构以及序列的分析，在硫磺矿硫化叶菌(Sulfolobus solfataricus)中发现真核生物Vps4的同源蛋白[52]；随后，在嗜酸热硫化叶菌(Sulfolobus acidocaldarius)中发现真核生物ESCRT-Ⅲ和Vps4的同源蛋白，因其生物学功能与细胞分裂相关，也被称为Cdv蛋白[53]。
2.2.1 Cdv系统的组成与功能: 通常，Cdv系统核心组件包括CdvA、CdvB和CdvC (表 1)。此外，CdvB存在部分旁系同源蛋白(Paralogs)，但其作用机制仍不清楚。目前，仅在泉古菌、奇古菌以及深古菌中发现CdvA蛋白[6, 51]。在硫化叶菌基因组中，CdvA、CdvB、CdvC基因两两成簇排列，而CdvB的旁系同源蛋白(CdvB1、CdvB2和CdvB3)基因则分散在染色体的不同位置[6]。值得一提的是，不同的古菌含有的CdvB旁系同源蛋白基因数目有差异，如奇古菌的Nitrosopumilus maritimus具有3个CdvB旁系同源蛋白，部分硫化叶菌具有三个，而脱硫球菌仅有一个或两个[51, 54]。
表 1. 真核与古菌ESCRT系统的组成比较(根据参考文献[6]修改) Table 1. The comparison of ESCRT components in eukaryotes and archaea[6]
| Complex | Eukaryote | Asgard archaea | TACK archaea |
| CdvA | - | - | Thaumarchaea, Crenarchaea, Bathyarchaea |
| ESCRT-Ⅰ | Vps23 Vps28 Vps37 Mvb12 | Vps23-like (some Asgard archaea) Vps28-like (some Asgard archaea) - - | - - - - |
| ESCRT-Ⅱ | Vps22/36 Vps25 | Vps22/36-like (some Asgard archaea) Vps25-like (some Asgard archaea) | - - |
| ESCRT-Ⅲ | Vps2/24/46 Vps20/32/60 | Vps2/24/46-like Vps20/32/60-like | CdvB, CdvB1, CdvB2, CdvB3 - |
| Vps4 | Vps4 Vta1 | Vps4-like - | CdvC - |
表选项
CdvA在古菌中与DNA、质膜、CdvB存在互作；在泉古菌中，CdvA作为Cdv系统的组成部分，其功能是定位于分裂位点并间接将CdvB锚定到膜上[55-56]。CdvA由N端、卷曲螺旋结构域和C端构成，N端被预测为光反应中心桶状结构(PRC，photosynthetic reaction center-barrel)，但其功能未知[57]；卷曲螺旋结构域被认为是负责与古菌质膜及DNA结合[55-56]；部分古菌的CdvA的C末端是高度保守的基序，形成带翼螺旋样结构(Winged-helix)[55]。研究发现，Cdv系统中，CdvA仅与CdvB存在互作，并且是通过带翼螺旋结构间的特殊结合方式互作；CdvB的C端的带翼螺旋结构，也被称为“折翼”，CdvA的C端带翼螺旋样结构插入到CdvB的带翼螺旋结构的缝隙中，形成新的“完整”带翼螺旋结构[55]。奇古菌门的Cenarcheum symbiosum和N. maritimus的CdvA的C端无高保守基序，相应的，它们的CdvB也缺乏带翼螺旋结构[55]。真核生物无CdvA，但有结构与CdvA相似的ESCRT-Ⅱ，ESCRT-Ⅱ各组分均有串联重复的带翼螺旋结构[58-59]，且ESCRT-Ⅱ组分Vps25的带翼螺旋结构与ESCRT-Ⅲ的Vps20存在直接相互作用[60]。
泉古菌中，硫化叶菌的CdvB及其旁系同源蛋白具有ESCRT-Ⅲ的核心结构域(Snf7)，对应真核生物ESCRT-Ⅲ中的Vps2/24/46家族蛋白[6, 61] (表 1)。与真核ESCRT-Ⅲ相似，CdvB及其旁系同源蛋白同样具有膜重塑的两个功能基础：1.直接或间接与膜结合；2. CdvB、CdvB1和CdvB2形成的复合体可发生形变。研究表明CdvB1和CdvB2形成的复合体及CdvB3均可与古菌质膜结合[61-62]。CdvB无膜结合的结构域，然而CdvB可以结合CdvA，间接结合到古菌质膜上[55]。CdvB及其旁系同源蛋白间存在特殊的相互作用关系。研究表明，嗜酸热硫化叶菌和冰岛硫化叶菌(Sulfolobus islandicus)的CdvB、CdvB1、CdvB2和CdvB3间，仅CdvB1与CdvB存在互作，CdvB1、CdvB2和CdvB3均可与自我或与另外两个蛋白分别互作[61, 63]。真核生物的ESCRT-Ⅲ的亚基通过MIM (MIT-Interacting Motif)基序与Vps4的MIT结构域相互作用，其中包括Vps2/24/46家族蛋白的MIM1 (MIT-Interacting Motif 1)和Vps20/32/60家族蛋白的MIM2 (MIT-Interacting Motif 2)；研究证明CdvB与CdvC间也存在MIM-MIT相互作用方式，虽然CdvB属于Vps2/24/46家族蛋白，但其含有MIM2基序[52, 63-67]。在氨基酸残基以及三级结构上，嗜酸热硫化叶菌的CdvB与CdvC之间的结合方式与MIM2-MIT的结合方式十分接近[63]。冰岛硫化叶菌的CdvB1和CdvB2无完整的MIM2，但临近MIM2基序的LP (亮氨酸和脯氨酸)是保守的，这也是CdvB与CdvC的MIT结构域相互作用的关键位点，因此，其CdvB1及CdvB2可与CdvC相互作用[61]；但其CdvB3不具有MIM基序，因此不能与CdvC相互作用[61]。
CdvC与真核生物的Vps4在序列和结构上均具有高的相似性。CdvC分为MIT结构域、ATP酶结构域以及C末端；MIT结构域的功能主要是识别底物，但古菌与真核生物的MIT结构域的序列相似度较低，ATP酶结构域的关键序列跨物种保守，C端与低聚化相关[52, 68-69]；泉古菌的Metallosphera sedula的CdvC类似于Vps4可形成六聚体[69]。CdvC与真核生物的Vps4之间也存在多个不同之处：Vps4有与配体蛋白Vta1结合的β结构域、CdvC低聚化不依赖ATP、CdvC和Vps4的ADP或ATP结合情况不同，而且两者酶活的最适温度也不同[20, 69]。
关于Cdv蛋白结构的研究较少，目前仅有CdvA与CdvB相互作用的带翼螺旋部分、CdvB与CdvC相互作用的MIM2-MIT部分、CdvC单体以及六聚体的结构数据[20, 52, 55, 63, 69]。目前，Cdv系统的相关功能研究是以硫化叶菌为平台进行的。例如，将嗜酸热硫化叶菌的CdvA加入到从嗜酸热硫化叶菌中分离的脂质体上，发现CdvA会形成长丝并且呈螺旋状包裹在脂质体上[70]，脂质体表面形成规律的直径为10-15 nm的褶皱，加入CdvA后再加入CdvB可使脂质体形成大量直径为10-20 nm的管状结构，这些管状结构相互连接形成网状结构[55, 70]。
2.2.2 Cdv系统与分泌膜囊泡: 现有的研究结果表明Cdv系统参与分泌膜囊泡[71]。在对3种硫化叶菌分泌的胞外膜囊泡的蛋白组进行分析后，发现其主要成分为CdvB、CdvB1、CdvB2和CdvC[71]；除此之外，还在硫磺矿硫化叶菌中发现了CdvB3[71]。进一步通过对CdvC进行标记，发现大部分CdvC位于质膜周边，表明Cdv系统具有膜重塑的功能，参与分泌膜囊泡[71]。由于CdvB3会引起细胞表面的凸起，推测其很可能在分泌膜囊泡中起作用[61]。蛋白组分析结果与真核外泌体中鉴定出ESCRT-Ⅲ以及Vps4的结果相似，并且分泌膜囊泡的过程与微泡产生过程相似[30, 72]。这些研究表明Cdv系统对膜重塑的方式与真核ESCRT系统相似，在膜内侧行使功能[11]。
2.2.3 Cdv系统与古菌病毒出胞：: 目前对古菌Cdv系统与病毒出胞的研究仍处于初步阶段，主要技术手段为转录及蛋白组学分析、基因突变或沉默。在对一种二十面体古菌病毒STIV (Sulfolobus turreted icosahedral virus)感染的硫磺矿硫化叶菌的转录组学分析后，发现CdvA、CdvB、CdvB2、CdvC的编码基因表达上调，它们被认为主要与DNA复制和修复相关[73]；此外，蛋白组学分析发现CdvA、CdvB1和CdvB2蛋白在细胞中的含量增加，暗示Cdv系统参与古菌病毒出胞[74]。研究还发现STIV病毒的衣壳蛋白B345与CdvB3的富集相关，其病毒蛋白C92与CdvB和CdvC存在互作；STIV病毒会通过C92诱导宿主的细胞表面形成特殊的金字塔状结构并且改变S-层(Surface layer)蛋白，而CdvC会被募集到该金字塔状结构中[75]。若C92被抑制，则CdvC则不会被募集；若CdvC突变，则会导致STIV无法复制[75]。上述结果表明Cdv系统被用于组装STIV病毒体的内膜组件，并且在释放病毒的结构中起作用[75-76]。
刘军峰等使用一种膜包被的单尾纺锤状病毒STSV2 (Sulfolobus tengchongensis spindle-shaped virus 2)感染冰岛硫化叶菌株REY15A为模型，研究CdvB1、CdvB2和CdvB3在病毒出芽中的作用[61]。结果表明，STSV2的病毒衣壳蛋白可分别与CdvB和CdvB3互作，但不能与CdvB1、CdvB2和CdvC互作[61]。在病毒感染后，CdvB3募集衣壳蛋白、CdvB1和CdvB2到膜上，在出芽位点形成紧密的结构[61]。在大肠杆菌中表达CdvB3会导致其定位位点形成类似于出芽的突起结构，这表明CdvB3与病毒出芽过程相关[61]。
2.2.4 Cdv系统与古菌细胞分裂：: 在真核生物的细胞分裂过程中，ESCRT系统参与膜切离[4]；相似的是，Cdv系统也参与古菌细胞分裂过程的膜切离，并且其基因受细胞周期调控[63]。根据嗜酸热硫化叶菌在不同细胞周期阶段的转录子相对丰度分析，发现CdvA、CdvB和CdvC基因表达最早[77]。紫外线辐射会造成DNA受损，引发DNA修复，因而导致受细胞周期调控的基因下调表达，由此发现Cdv基因受细胞周期调控[53, 78-79]。在嗜酸热硫化叶菌的细胞周期中，CdvB在G1期开始30 min后转录，S期达到谷值，G1期开始后180 min进入细胞分裂期并达到转录峰值，与此相似的还有CdvB1、CdvB2和CdvC基因[63]；在细胞进入分裂期时，CdvB3基因的转录丰度有一定增加，在其他细胞周期中的转录丰度无明显变化[63]；另一项关于嗜酸热硫化叶菌研究表明，CdvA、CdvB和CdvC在细胞周期中的转录丰度是相似的[53]。因此，认为Cdv系统在细胞分裂中具有重要作用[6, 61-63]。
通过对不同Cdv蛋白的C端缺失蛋白的过表达，发现CdvA蛋白无法与CdvB蛋白互作，且CdvB、CdvB1和CdvB2蛋白无法被CdvC蛋白拆解，因此产生了停留在不同分裂时期的细胞，表明Cdv蛋白在细胞周期的不同阶段发生作用[61]；CdvA出现在细胞分裂前期，之后CdvB出现在细胞分裂沟时期，CdvB1在细胞分裂的后期，CdvB2稍晚于CdvB1，此时子细胞未完全分开，子细胞间通过膜间桥连接，并且具有类似于真核生物细胞有丝分裂后期的中间体样的结构[61]。过表达无活性的CdvC蛋白，导致细胞分裂异常以及DNA复制失调[63]。进一步通过荧光共定位发现，CdvA在分离的细胞中间形成环状结构，并且CdvB、CdvB1、CdvB2和CdvC也具有相似的定位并且形成环状结构[53, 55, 61, 63]。
在对古菌蛋白酶体的研究中发现，细胞分裂过程中，CdvB是蛋白酶体的靶蛋白，这表明CdvB会在细胞分裂期中被蛋白酶体降解[62]。在嗜酸热硫化叶菌中存在CdvB环、CdvB/B1/B2环以及缺少CdvB的CdvB1/B2环，结合CdvB旁系同源蛋白中仅CdvB1可以与CdvB相互作用，因此可知，在硫化叶菌细胞分裂过程中CdvB招募CdvB1进而招募CdvB2。通过单独对比CdvB环和CdvB1/B2环的大小时发现，CdvB是一个固定直径的环，单独的CdvB1/B2环的直径显然小于CdvB环；固定直径的CdvB环充当CdvB1/B2环的募集框架，CdvB1/B2环在CdvB环上组装，并且其直径与CdvB环相当，所以会储存一定的势能，当CdvB环被拆卸后，CdvB1、B2环通过收缩进而驱动膜收缩，而CdvB1/B2环收缩和分解可介导细胞分裂[62]。
综上所述，可以得出一个Cdv系统参与古菌细胞分裂的简易模型：首先CdvA在细胞的中间形成环状结构，然后招募CdvB到细胞中间形成固定的环状结构，随后招募CdvB1和CdvB2，随着CdvB被分解，CdvB1/B2环开始收缩，膜进一步收缩，在CdvC的拆解下，最终完成细胞分裂[62, 80]。
2.3 阿斯加德古菌的ESCRT系统 在阿斯加德古菌基因组发现大量真核特征蛋白，其中就包括了ESCRT蛋白[48, 81]。目前仅有阿斯加德古菌ESCRT-Ⅲ和Vps4的系统发育分析，尚未有关于阿斯加德古菌ESCRT的胞内外研究报道[48, 81]。如表 1所示，阿斯加德古菌ESCRT系统由ESCRT-Ⅲ、Vps4以及较为完整的ESCRT-Ⅰ/Ⅱ组成[48, 81-82]。值得一提的是，现有的阿斯加德古菌基因组大多来源于环境样品的宏基因组测序，由于可能存在基因组拼接不完整，会存在部分ESCRT序列的丢失问题。
真核细胞ESCRT-Ⅰ的3个组分Vps23、Vps28和Vps37，均具有双螺旋核心区域，被认为是从同一个祖先进化而来；由于阿斯加德古菌具有ESCRT-Ⅰ，科学家推断ESCRT-Ⅰ可能起源于古菌[81, 83]。对洛基古菌、真核生物以及TACK古菌的ESCRT-Ⅲ (CdvB)和Vps4 (CdvC)进行的系统发育分析发现，洛基古菌的ESCRT-Ⅲ和Vps4比TACK古菌的CdvB和CdvC与真核细胞的ESCRT-Ⅲ和Vps4更近缘[81]。本课题组通过生物信息等分析以及生化实验发现，阿斯加德古菌的Vps2/24/46和Vps20/32/60家族蛋白具有ESCRT-Ⅲ的核心结构域以及对应的MIM1和MIM2基序，并且MIM1和MIM2基序与Vps4的MIT结构域形成的MIM1-MIT和MIM2-MIT互作，阿斯加德古菌中的这两种互作与真核生物中的MIM1-MIT和MIM2-MIT互作十分相似[84]。除此之外，我们经过序列比对发现，阿斯加德古菌(包括MK-D1)的Vps4的孔环2 (Pore loop 2)与真核生物的孔环2相似[84]。在真核生物中，Vps4的孔环2影响着蛋白自身的低聚化以及酶活性[23]。
3 古菌ESCRT系统与真核生物起源 1977年Carl Woese等提出将现有生命形式分为细菌、古菌以及真核生物三域，确定了生命“三域论学说”[46]。而James Lake等****认为真核生物起源自古菌，因而生命树应以古菌和细菌为主干，即生物进化的“两域论学说”[84-85]。古菌ESCRT系统的发现提示，真核生物ESCRT系统可能起源于古菌ESCRT系统，为“两域论学说”提供了证据。目前认为，阿斯加德古菌的ESCRT系统比TACK古菌的Cdv系统在进化关系上更接近于真核生物的ESCRT系统[48, 81]。Cdv系统的膜重塑能力、MIM-MIT的结合方式、膜内侧行使功能、通过释放蛋白结构中储存的势能促进膜重塑，这些在真核生物的ESCRT系统中是相同的，这也是Cdv系统称为古菌ESCRT系统的原因。另一方面，CdvA与CdvB特殊的带翼螺旋结合方式，一部分Cdv同源蛋白不具膜结合能力，CdvB属于Vps2/24/46家族蛋白但通过MIM2-MIT的互作方式与CdvC的MIT结构域结合，CdvC低聚化不依赖ATP等，表明Cdv系统一定程度上与真核ESCRT系统不同[6, 55, 63, 69]。Cdv系统在参与古菌的分泌膜囊泡、病毒出胞、细胞分裂过程中，体现了其膜重塑功能，尚未发现Cdv系统具有泛素化蛋白分拣以及维持膜完整性的功能。与Cdv系统相比，阿斯加德古菌的ESCRT系统具有ESCRT-Ⅰ/Ⅱ、Vps2/24/46和Vps20/32/60家族蛋白及其相应的MIM基序，并且在序列上Vps4比CdvC更接近真核生物的Vps4。综上所述，阿斯加德古菌的ESCRT系统和TACK古菌的Cdv系统具有不同的进化经历。
在真核生物中，ESCRT系统通过ESCRT-0/Ⅰ/Ⅱ与泛素化修饰相关联；而在阿斯加德古菌中存在ESCRT-Ⅰ/Ⅱ，并且泛素化修饰相关的基因和ESCRT基因在同一基因簇上，很可能ESCRT系统与泛素化修饰存在关联[48]。在硫化叶菌中同样发现泛素样蛋白，并且这种修饰会介导修饰的底物被蛋白酶体分解，但目前并未有发现Cdv系统和这种泛素样蛋白之间存在联系[86-87]。
在真核生物的细胞分裂过程中，ESCRT系统、微管蛋白和肌动蛋白共同起作用。不具有Cdv的古菌使用基于类似细菌FtsZ的体系(古菌来源的FtsZ基因)或古菌肌动蛋白(crenactin)相关蛋白的体系[51]。奇古菌的N. maritimus具有Cdv系统以及FtsZ体系，但在细胞分裂中使用Cdv而不是FtsZ[54]。阿斯加德古菌的基因组中同时发现了ESCRT的同源蛋白、FtsZ同源蛋白、肌动蛋白同源蛋白及相关的调节蛋白[48, 81, 88-89]等三种分裂机制的蛋白，它们究竟如何参与细胞分裂？Makarova提出一个假设，古菌与真核生物最近共同祖先具有完整的膜泡发生和分裂的蛋白体系，而古菌在进化中丢失一部分相关功能也有获得新功能，以此来解释古菌以及真核生物所使用的分裂机制的关系[51]。此外，有****还提出真核生物的内膜系统起源于被吞噬的细菌(线粒体祖先)所分泌的膜外囊泡，在内膜系统形成的过程中，古菌的ESCRT系统逐渐演变成真核生物的ESCRT系统[90]。
总之，TACK古菌、阿斯加德古菌和真核生物以及这三者的ESCRT系统之间的进化关系是相似的，进一步说明真核生物的ESCRT系统可能起源于阿斯加德古菌。这表明，Cdv和ESCRT的前身，随着TACK古菌的进化逐渐演变成了Cdv系统，而在阿斯加德古菌则是ESCRT系统，并且真核生物细胞中ESCRT极为可能是起源于阿斯加德古菌的ESCRT。
4 结论和展望 古菌ESCRT系统指的是TACK古菌的Cdv系统以及阿斯加德古菌的ESCRT系统。基于对TACK古菌生命过程的分析，我们对Cdv系统功能行使过程有了一定了解，但是仍需进一步深入研究，未来的研究方向包括：(1)古菌Cdv相关基因在细胞分裂、囊泡分泌和病毒出胞等细胞过程中是如何调控及表达的；(2) CdvA如何协调与DNA的分离以及在细胞中间的膜上组装的过程；(3)古菌S层蛋白与Cdv系统是否存在联系，尤其是与膜结合相关的CdvA；(4)不具有CdvA、不具有带翼螺旋结构的CdvA以及不具有完整的三个CdvB的旁系同源蛋白的古菌中，其Cdv组分如何执行功能；(5) Cdv系统与泛素样蛋白之间是否存在关联，即泛素化与ESCRT的关联可以追溯到什么时期；(6) CdvB1、CdvB2、CdvB3的结构尚未清楚，是否会形成类似真核ESCRT-Ⅲ复合体的结构。
对阿斯加德古菌ESCRT系统的了解仍处于起步阶段，对其的研究将助于我们了解：(1)具有多种分裂机制蛋白的古菌，其ESCRT系统在细胞分裂中的生物学功能；(2)在内吞事件发生前后，ESCRT系统经历了从古菌的细胞膜到真核生物的细胞膜、从无内膜系统到有内膜系统，ESCRT系统如何适应这个过程；(3) ESCRT系统的泛素化蛋白分拣以及维持质膜的功能出现的时间节点；(4)填补ESCRT系统进化史中由原核向真核过渡的空白。
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