0 引言
【研究意义】节肢动物是生态系统中生物群落的重要组成成分,其种类和数量随耕作方式、施药和收获等农事活动而变化[1,2],因此研究农田节肢动物群落的结构和特点,分析农事活动对农田生态系统的干扰强度,可为害虫的科学防控提供依据。华北大黑鳃金龟（Holotrichia oblita）、沟金针虫（Pleonomus canaliculatus）、玉米蚜（Rhopalosiphum maidis）、灰飞虱（Laodelphax striatellus）等害虫是危害玉米的主要害虫,传统的防治方法是播种前对土壤进行药剂处理和害虫发生时进行药剂喷雾,费工费时,且农药用量大,易杀伤天敌。而采用吡虫啉（imidacloprid）种衣剂包衣种子则可同时兼治以上害虫,因此该技术得到日益广泛的应用。研究种衣剂对玉米田节肢动物群落的影响,对种衣剂的科学使用具有重要意义。【前人研究进展】生物群落是指特定环境中相互作用的各种生物的种群所组成的复合体,群落中的物种丰富度、多样性、均匀度、优势种及其优势度等是反映群落结构和特点的重要指标,已经用于分析和评价转基因作物[3,4,5,6]、作物抗性[7]、害虫防治方法[8,9]等对生物群落的影响程度。郭建英等[5]通过比较不同作物布局下转基因抗虫棉田节肢动物的群落结构,提出果树-棉花布局是值得推广的转基因抗虫棉田布局方式;史树森等[8]研究发现,不同种类的杀虫剂对大豆田天敌、害虫和中性昆虫亚群落的丰富度、多样性和均匀度的影响也不相同,其中对中性昆虫亚群落的影响最大;曾粮斌等[9]通过研究不同防治措施对花椰菜地节肢动物群落结构的影响,发现药剂防治措施虽然能有效降低害虫的种群数量,但也使天敌数量相应减少,而生物农药对节肢动物群落的影响小于化学农药,因此应合理使用杀虫剂;邵正飞等[7]研究发现,玉米抗虫性不同,对玉米田节肢动物群落的影响也不同,其中对均匀度和多样性影响较大,玉米品种抗虫性越强,节肢动物群落的均匀度和多样性越高,但对节肢动物群落的物种丰富度则无明显影响。吡虫啉属于新烟碱类杀虫剂,不仅具有触杀活性,还有极好的内吸活性[10],吡虫啉种衣剂可通过种子包衣由根系吸收杀虫活性成分并向上输导,能持续防治农作物苗期害虫尤其是刺吸式口器害虫,显著降低玉米蚜危害,在玉米蚜发生期间无需使用其他杀虫剂[11],因此普遍用于防治小麦、玉米、花生等多种作物地下害虫和刺吸类害虫。【本研究切入点】吡虫啉种衣剂能有效控制靶标害虫,那么对靶标害虫的这种影响是否能通过食物链而影响天敌等其他节肢动物?影响程度如何?本研究通过系统调查玉米种子吡虫啉种衣剂处理田和对照田地上节肢动物的组成及数量,分析不同处理区节肢动物群落结构及主要非靶标害虫的发生程度。【拟解决的关键问题】明确吡虫啉种衣剂对玉米田节肢动物群落结构及主要非靶标害虫的影响,为吡虫啉种衣剂的科学使用和玉米害虫的科学防治提供依据。1 材料与方法
1.1 试验设计
供试玉米品种为郑单958,购于河南秋乐种业有限公司。供试药剂为600 g·L-1吡虫啉悬浮种衣剂,拜耳作物科学（中国）有限公司产品,市售。以企业推荐的防治玉米蛴螬时的最大用量（即有效成分用量360 g/100 kg种子）及其2倍剂量（720 g/100 kg种子）和4倍剂量（1 440 g/100 kg种子）为处理,分别记为1倍剂量、2倍剂量和4倍剂量,以清水为空白对照,共4个处理,每个处理重复4次,田间小区采用随机区组排列。
播种前1 d进行种子包衣。将种衣剂试验剂量加适量水制成药液,使药液与种子的比例达到1﹕100,然后倒入玉米种子中反复搅拌,待种子表面均匀着药后,置于通风避光处阴干备用。
田间试验于2015—2016年在河南农业大学许昌校区试验田进行,试验地前茬作物为小麦。播种时间分别为2015年6月15日和2016年6月11日。采取宽窄行种植,先用机械开沟,然后人工双粒播种,宽、窄行距分别为70和40 cm,株距25 cm。每小区长8 m,宽5 m,在四周种植两行保护行。管理措施与当地保持一致,除播种后第2天喷施一次封闭性除草剂外,试验期间田间不使用其他任何农药。
1.2 调查方法
采用5点取样法,每点连续标记10株玉米作为调查样本。播种后第20天定苗。在玉米苗期（播种后35 d左右）、喇叭口期（播种后55 d左右）、孕穗期（播种后67 d左右）、灌浆期（播种后78和88 d左右）调查玉米植株上所有节肢动物的种类及其数量;在玉米灌浆期,调查穗部害虫发生情况;玉米成熟时每小区收获两行,每行连续收取50株,调查雌穗上和茎秆中的幼虫种类和数量。1.3 群落特征指标
根据调查结果,计算节肢动物群落下列特征指数[12]。（1）物种丰富度 以群落内的节肢动物物种数表示,本试验中以每个处理的4个小区内调查到的全部物种数S表示。
（2）物种相对多度 以某物种在某一调查时间占所属类群的比率来表示,也称该物种的优势度,计算公式：
其中,Ni为物种i的个体数量;N为物种i所属类群所有物种的个体数之和。
（3）群落多样性 采用Shannon-Wiener多样性指数H′,计算公式：
H′=
（4）群落均匀度 基于Shannon-Wiener多样性指数计算均匀度E,计算公式：
（5）群落优势集中性指数（C） 计算公式：
C=
1.4 数据处理
群落特征指标均以每处理4个重复的累加值进行计算。灌浆期不同处理鳞翅目害虫密度的差异显著性采用Duncan’s新复极差法进行比较（P<0.05）。2 结果
2.1 种衣剂对玉米田节肢动物群落特性的影响
2.1.1 对群落物种丰富度的影响 从两年的调查结果（图1）可以看出,物种丰富度不仅年份间有变化,而且同一年份内也随玉米生育期的变化而变化。相对而言,2016年玉米苗期的物种丰富度较2015大,但中后期同一调查时期2015年的物种丰富度略大于2016年。从同一年份的不同处理看,种衣剂处理区与对照区的物种丰富度随时间的变化趋势基本相似,而且同一调查时间各处理的物种数没有显著差异。同一调查时间不同处理间物种丰富度的不同可能与有些物种的密度低而在调查样点内的分布不均匀有关。从玉米全生育期不同处理区的物种构成看,种衣剂处理对物种种类的影响无显著差异。各处理区的植食性昆虫苗期主要为玉米黄蓟马（Anaphothrips obscurus）和灰飞虱,喇叭口期主要是亚洲玉米螟（Ostrinia furnacalis）、棉铃虫（Helicoverpa armigera）、黏虫（Pseudaletia separata）、甜菜夜蛾（Spodoptera exigua）、玉米异跗萤叶甲（Apophylia flavovirens）,抽穗至灌浆收获期主要是亚洲玉米螟、桃蛀螟（Dichocrocis punctiferalis）、棉铃虫、黏虫、玉米蚜。各处理区的捕食性种类主要是龟纹瓢虫（Propylea japonica）、异色瓢虫（Harmonia axyridis）和草间小黑蛛（Erigonidium graminicolum）。
显示原图|下载原图ZIP|生成PPT图1吡虫啉悬浮种衣剂不同处理区节肢动物群落物种丰富度
-->Fig. 1The richness of arthropod community in different treated plots of imidacloprid FSC
-->
2.1.2 对群落物种多样性和均匀性的影响 种衣剂对节肢动物群落多样性和均匀度的影响既有年份间的差异也有玉米不同生育期间的差异（图2、图3）。对比同一年份内同一调查时期种衣剂处理区与对照区的各项指标可以看出,种衣剂对多样性和均匀度的影响比较复杂。2015年调查结果显示,玉米苗期至孕穗期种衣剂处理区的多样性和均匀度指标与对照区无显著差异,从灌浆期开始,由于种衣剂较好地控制了靶标害虫玉米蚜的种群数量,因此3个种衣剂处理区多样性及均匀度指数均明显大于对照区,但不同剂量种衣剂处理区对多样性和均匀度的影响程度有差异,在收获期以2倍剂量和4倍剂量处理的影响最明显。从2016年调查结果看,除喇叭口期种衣剂1倍剂量和2倍剂量处理区的多样性和均匀度指数明显高于对照区外,其他时间各处理区多样性与均匀度指数的变化趋势一致。吡虫啉种衣剂的靶标害虫是玉米蚜,由于2016年玉米蚜自然发生程度远小于2015年（如对照区最高百株蚜量2015年达5 416头,2016年仅有123 头）,因此种衣剂的控制效果表现不明显,这应该是造成2016年玉米孕穗期至收获期种衣剂处理区与对照区多样性和均匀度指数差异不明显的主要原因。综合连续两年的结果可以看出,种衣剂不会造成玉米田节肢动物多样性和均匀度的下降,在靶标害虫玉米蚜发生量大的年份还能通过抑制靶标害虫的数量而使多样性和均匀度增加。
显示原图|下载原图ZIP|生成PPT图2吡虫啉悬浮种衣剂不同处理区节肢动物群落多样性
-->Fig. 2Diversity index of arthropod community in different treated plots of imidacloprid FSC
-->
显示原图|下载原图ZIP|生成PPT图3吡虫啉悬浮种衣剂不同处理区节肢动物群落均匀性
-->Fig. 3Evenness index of arthropod community in different treated plots of imidacloprid FSC
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2.1.3 对群落优势种的影响 与对多样性和均匀度的影响相似,种衣剂对群落优势种的影响也呈现出年份间和同一年份内玉米不同生育期间的差异（表1、表2）。从植食性昆虫看,玉米苗期各处理区的优势种主要是灰飞虱和黄蓟马,说明种衣剂对这两种害虫无控制作用。2015年玉米异跗萤叶甲发生量较大,成为喇叭口期各处理区的优势种;当年玉米蚜普遍发生,为孕穗期各处理区的优势种及灌浆期对照区和种衣剂1倍剂量处理区的优势种,种衣剂2倍和4倍剂量处理区黏虫则成为优势种。2016年玉米蚜发生量很小,喇叭口期黏虫和亚洲玉米螟分别为对照区和种衣剂处理区的优势种,棉铃虫成为灌浆期各处理区的优势种。从捕食性天敌看,对照区和种衣剂处理区的优势种主要是龟纹瓢虫、异色瓢虫和草间小黑蛛。综合两年的调查结果可以看出,种衣剂及其不同处理剂量均影响植食性昆虫的优势种及其优势度,而且种衣剂靶标害虫的发生程度也对优势种有影响。从植食性昆虫和捕食性天敌的优势集中度也可看出玉米不同生育期不同处理区优势种及其优势度的这种变化（表3、表4）。优势集中性也称生态优势度,其值越高表明群落中仅有少数优势种,相反则表示群落的优势种为多个种群所分担。如2015年的调查结果表明,苗期和喇叭口期处理区和对照区捕食性天敌的优势集中性均比后期大,而此期的优势种均为龟纹瓢虫。
Table 1
表1
表12015年吡虫啉悬浮种衣剂不同处理区节肢动物群落优势种及其优势度
Table 1The dominance of dominant species in different treated plots of imidacloprid FSC in 2015
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Table 2
表2
表22016年吡虫啉悬浮种衣剂不同处理区节肢动物群落优势种及其优势度
Table 2The dominance of dominant species in different treated plots of imidacloprid FSC in 2016
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Table 3
表3
表32015年吡虫啉悬浮种衣剂不同处理区主要害虫与捕食性天敌群落的优势集中性
Table 3The dominant concentration index of main insect pests and predators in different treated plots of imidacloprid FSC in 2015
| 处理 Treatment | 植食性昆虫 Phytophagous insect | 捕食性天敌 Predator | |||||||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| 苗期 Seedling stage | 喇叭口期 Bellmouthed stage | 孕穗期 Booting stage | 灌浆初期 Early filling stage | 灌浆中期 Middle filling stage | 苗期 Seedling stage | 喇叭口期 Bellmouthed stage | 孕穗期 Booting stage | 灌浆初期 Early filling stage | 灌浆中期 Middle filling stage | ||
| 空白对照 Control plot | 0.3376 | 0.4414 | 0.8643 | 0.9591 | 0.9705 | 0.6624 | 0.4761 | 0.1185 | 0.0381 | 0.0187 | |
| 1倍剂量 Maximum recommended dose (MRD) | 0.1341 | 0.3905 | 0.5905 | 0.6541 | 0.9375 | 0.7682 | 0.5947 | 0.3718 | 0.3383 | 0.0327 | |
| 2倍剂量 2 times of MRD | 0.1277 | 0.4970 | 0.4526 | 0.8643 | 0.8212 | 0.8723 | 0.4792 | 0.4587 | 0.1300 | 0.0383 | |
| 4倍剂量 4 times of MRD | 0.0573 | 0.5587 | 0.3761 | 0.7782 | 0.8200 | 0.8691 | 0.4285 | 0.5897 | 0.2026 | 0.1239 | |
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Table 4
表4
表42016年吡虫啉悬浮种衣剂不同处理区主要害虫与捕食性天敌群落的优势集中性
Table 4The dominant concentration index of main insect pests and predators in different treated plots of imidacloprid FSC in 2016
| 处理 Treatment | 植食性昆虫 Phytophagous insect | 捕食性天敌 Predator | |||||||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| 苗期 Seedling stage | 喇叭口期 Bellmouthed stage | 孕穗期 Booting stage | 灌浆初期 Early filling stage | 灌浆中期 Middle filling stage | 苗期 Seedling stage | 喇叭口期 Bellmouthed stage | 孕穗期 Booting stage | 灌浆初期 Early filling stage | 灌浆中期 Middle filling stage | ||
| 空白对照 Control plot | 0.1772 | 0.0071 | 0.0169 | 0.9258 | 0.6866 | 0.7638 | 0.5925 | 0.9380 | 0.0714 | 0.3134 | |
| 1倍剂量 Maximum recommended dose (MRD) | 0.4601 | 0.1364 | 0.2122 | 0.9894 | 0.0493 | 0.5022 | 0.6636 | 0.7878 | 0.0106 | 0.5071 | |
| 2倍剂量 2 times of MRD | 0.3552 | 0.2308 | 0.0417 | 0.9744 | 0.5750 | 0.5425 | 0.6374 | 0.9583 | 0.0156 | 0.4250 | |
| 4倍剂量 4 times of MRD | 0.2511 | 0.0222 | 0.0769 | 0.9875 | 0.6140 | 0.6827 | 0.9778 | 0.9231 | 0.0125 | 0.3860 | |
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2.2 对玉米穗部害虫的影响
2015年的两次调查（9月1日和9月11日）表明（图4）,种衣剂处理对4种鳞翅目幼虫密度的影响程度不仅剂量间有差异,而且不同生育期间也有差异。如9月1日调查时种衣剂3种剂量处理区桃蛀螟幼虫百株虫量均显著高于对照区;9月11日调查,1倍和2倍剂量处理区黏虫百株幼虫量显著大于对照区;从鳞翅目混合种群看,种衣剂处理区穗部害虫的种群密度显著高于或相当于对照区。2016年结果（图5）显示,种衣剂处理区亚洲玉米螟和黏虫的种群数量显著高于对照区或与对照区差异不显著;在灌浆初期（8月28日）,桃蛀螟的种群数量显著高于对照区。综合两年的调查结果可以看出,种衣剂对桃蛀螟和亚洲玉米螟等穗部害虫种群数量的影响较为复杂,这种影响与种衣剂处理剂量没有明显的相关性。
显示原图|下载原图ZIP|生成PPT图42015年玉米灌浆期吡虫啉悬浮种衣剂不同处理区鳞翅目幼虫种群密度
-->Fig. 4Population density of lepidopteran larvae at grain-filling stage in different treated plots of imidacloprid FSC in 2015
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显示原图|下载原图ZIP|生成PPT图52016年玉米灌浆期吡虫啉悬浮种衣剂不同处理区鳞翅目幼虫种群密度
-->Fig. 5Population density of lepidopteran larvae at grain-filling stage in different treated plots of imidacloprid FSC in 2016
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在玉米收获期,玉米植株上的主要害虫是在玉米穗部和茎秆中准备越冬的亚洲玉米螟和桃蛀螟。为了解种衣剂处理是否影响越冬幼虫的种群数量,2016年通过剖查茎秆和雌穗发现（图6）,种衣剂3种剂量处理区的桃蛀螟幼虫数量与空白对照区无显著差异;种衣剂4倍剂量处理区亚洲玉米螟幼虫数量显著高于对照区,但1倍剂量和2倍剂量处理区幼虫数量显著低于对照区。从混合种群看,4倍剂量处理区与对照区无显著差异,但二者均显著高于1倍和2倍剂量处理区。说明种衣剂对该期钻蛀性害虫种群数量的影响与剂量无关。
显示原图|下载原图ZIP|生成PPT图62016年玉米成熟期吡虫啉悬浮种衣剂不同处理区鳞翅目幼虫种群密度
-->Fig. 6Population density of lepidopteran larvae at mature stage in different treated plots of imidacloprid FSC in 2016
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3 讨论
农田节肢动物群落特征的变化已经成为评价防治措施[13,14]、转基因作物[15,16,17,18]、作物品种[19]等外界因素对农田环境影响的主要措施,因而倍受关注。但农田节肢动物群落受各种环境因子的影响,如气候因素[14]、作物品种抗性[18,19]、水肥管理[20]以及节肢动物越冬基数、前茬作物及周边作物种类等,这也为评价种衣剂对农田节肢动物群落的影响带来了困难。化学防治是害虫防治的主要措施之一,但杀虫剂对靶标害虫的田间防治效果很难达到100%,因此其对节肢动物群落物种丰富度的影响较小,本文的两年试验结果显示种衣剂处理区物种丰富度随时间的变化趋势与对照区基本相似,但物种数不同,其主要原因在于不同节肢动物种群的自然发生量存在差异,而且在田间的分布不均匀,因此造成抽样调查时同一调查时间不同处理区物种数的差异。吡虫啉种衣剂对节肢动物群落多样性和均匀度的影响程度受靶标害虫种群密度的影响较大,靶标害虫玉米蚜种群密度越大,吡虫啉种衣剂对玉米蚜的控制作用越明显,因此对多样性和均匀度的影响也越大,即种衣剂处理区多样性和均匀度提高。种衣剂处理对玉米田节肢动物优势种的影响不仅年份间有差异,而且不同玉米生育期间也有差异,但总体来看,玉米生长初期,植食性昆虫优势种主要是灰飞虱和玉米黄蓟马,捕食性天敌主要是龟纹瓢虫;灰飞虱和龟纹瓢虫分别是试验田前茬及其周围农田前茬作物小麦的主要害虫和天敌,前者也是危害玉米幼苗、传播玉米粗缩病的主要介体,后者是玉米田玉米蚜、灰飞虱等害虫的主要天敌,由此可见前茬作物节肢动物群落对后茬作物的影响。随着玉米生长,危害玉米的害虫种类也发生了变化,害虫天敌也随之变化。如玉米喇叭口期开始,棉铃虫、玉米螟、黏虫、甜菜夜蛾等鳞翅目害虫危害加重,灌浆期还有桃蛀螟危害雌穗和茎秆,玉米蚜种群数量也在玉米抽雄穗初期开始快速增长,该期田间的优势种因年度间发生程度的不同和防治措施的实施发生变化。如2015年玉米蚜发生普遍较重,成为对照区的优势种,而种衣剂高剂量处理区则因玉米蚜受到控制而使其他物种如黏虫成为优势种。玉米异跗萤叶甲田间种群数量一般很低,但2015年在喇叭口期种群数量较多,成为该期的优势种。本项目组的前期研究结果显示,种衣剂处理减轻了玉米蚜的危害,但非靶标害虫玉米螟危害有加重的现象[21],本试验对穗部害虫的调查也发现,种衣剂对穗部鳞翅目幼虫的影响程度不仅剂量间有差异,而且年度间和玉米生育期间也有差异,但从两年的调查结果看,玉米灌浆期种衣剂处理区玉米螟和桃蛀螟种群数量有增加的现象,如2015年9月1日和2016年8月28日两次调查种衣剂3个剂量处理区桃蛀螟数量均显著高于对照区,2015年9月11日种衣剂4倍剂量处理区和2016年灌浆期两次调查的种衣剂2倍剂量处理区玉米螟幼虫密度均显著高于对照,但这些鳞翅目幼虫的种群密度与种衣剂处理剂量并没有明显的相关性。种衣剂对非靶标害虫的影响在其他研究中也有报道,如PONS等[11]研究发现,吡虫啉包衣玉米种子不仅能减少玉米田蚜虫危害,而且还能减轻黄地老虎（Agrotis segetum）、金针虫（Agriotes lineatus）、第一代蛀茎夜蛾（Sesamia nonagrioides）和叶蝉（Zyginidia scutellaris）的发生程度,但能加重欧洲玉米螟（Ostrinia nubilalis）的危害。吡虫啉处理种子后植株体内糖含量升高,从而对玉米螟生长有利,可能是导致欧洲玉米螟危害加重的主要原因。也有研究发现,亚致死剂量吡虫啉能够刺激桃蚜（Myzus persicae）的生殖能力[22],同时对蜜蜂影响较大,在玉米播种季节蜂巢前蜜蜂死亡率增加,据推测这种现象与春季机械播种包衣的玉米种子有关[23]。本研究结果显示,吡虫啉处理区非靶标害虫玉米螟和桃蛀螟幼虫种群数量有增加的现象,其原因有待继续探明。
相对于喷施杀虫剂等化学防治方法,采用种子包衣处理等隐蔽施药方法防治害虫尤其是刺吸类害虫如蚜虫[24,25]和地下害虫如金针虫[26]等,显示出防治效果好、用药量少、持效期长等优势,被农户普遍接受和应用,也是目前生产上大力推广应用的害虫防治措施。根据本研究结果,结合现有资料,在目前中国多种作物田使用吡虫啉种衣剂防治害虫时,应严格按照企业推荐剂量,保证播种质量,同时做好非靶标害虫的监测和防控。
4 结论
吡虫啉种衣剂包衣处理玉米种子不影响玉米田节肢动物物种数,有利于维护节肢动物群落多样性和增加均匀度。种衣剂处理区非靶标鳞翅目穗部害虫的种群数量有增加的现象,因此吡虫啉种衣剂处理玉米田应注意防控鳞翅目穗部害虫的危害。The authors have declared that no competing interests exist.
