姚远¹, 徐月乔¹, 王贵^1,2, 孙伟^,11东北师范大学草地科学研究所/植被生态科学教育部重点实验室,长春 130024
²长春师范大学生命科学学院,长春 130032

Salt-Alkalinze Stress Induced Rhizosphere Effects and Photosynthetic Physiological Response of Two Ecotypes of Leymus chinensis in Songnen Meadow Steppe

YAO Yuan¹, XU YueQiao¹, WANG Gui^1,2, SUN Wei^{,1 1} Institute of Grassland Science, Northeast Normal University/Key Laboratory for Vegetation Ecology, Ministry of Education, Changchun 130024
²College of Life Sciences, Changchun Normal University, Changchun 130032

通讯作者: 孙伟,E-mail: sunwei@nenu.edu.cn

责任编辑: 林鉴非, 杨鑫浩
收稿日期:2019-09-6接受日期:2019-12-26网络出版日期:2020-07-01

基金资助:

国家重点研发项目.2016YFC0500602 国家自然科学基金面上项目.31570470 国家自然科学基金面上项目.31870456

Received:2019-09-6Accepted:2019-12-26Online:2020-07-01
作者简介 About authors
姚远,E-mail: yaoy287@nenu.edu.cn。






摘要
【目的】 通过比较不同盐碱胁迫条件下松嫩草地灰绿型羊草和黄绿型羊草根际效应差异及其对光合生理活动和生长的影响,为适合于盐碱退化草地改良的羊草生态型的选择提供理论依据。【方法】 采用盆栽控制试验方法,共设置对照、中度盐碱胁迫和重度盐碱胁迫3个处理,中度盐碱胁迫处理通过40 mmol·L^-1NaCl溶液、40 mmol·L^-1Na₂CO₃溶液、360 mmol·L^-1Na₂SO₄溶液和360 mmol·L^-1NaHCO₃溶液,按1 : 1 : 1 : 1混合施加实现,重度盐碱胁迫处理通过200 mmol·L^-1的NaCl溶液、Na₂SO₄溶液、NaHCO₃溶液和Na₂CO₃溶液按1 : 1 : 1 : 1混合施加实现,处理时间为30 d。测定分析不同处理间2种生态型羊草根际土与非根际土的pH、电导率、总有机碳、总氮、铵态氮、硝态氮和微生物碳、氮含量,植物叶片的净光合速率、脯氨酸含量、可溶性糖含量以及植物株高、地上生物量、地下生物量等指标。【结果】 2种生态型羊草根际土壤和非根际土壤的铵态氮、硝态氮、有效氮及微生物碳和氮含量在中度盐碱胁迫处理下均显著高于重度盐碱胁迫处理,且均显著低于对照。2种生态型羊草在各盐碱处理条件下根际土壤pH均显著低于非根际土壤,根际土壤中有效氮和微生物碳、氮含量均显著高于非根际土壤。灰绿型羊草的pH根际效应在对照和中度盐碱胁迫处理下均显著大于黄绿型羊草。灰绿型羊草的有效氮根际效应和微生物碳根际效应在2个盐碱胁迫处理下均显著大于黄绿型羊草。2种生态型羊草的净光合速率在中度盐碱胁迫处理下均显著高于重度盐碱胁迫处理,且均显著低于对照。黄绿型羊草的净光合速率伤害率均显著高于灰绿型羊草。叶片脯氨酸含量和可溶性糖含量在中度盐碱胁迫处理下均显著低于重度盐碱胁迫处理,且均显著高于对照,灰绿型羊草的叶片脯氨酸敏感指数在重度盐碱胁迫处理下显著高于黄绿型羊草。灰绿型羊草的叶片可溶性糖含量敏感指数和渗透压在2个盐碱处理下均显著高于黄绿型羊草,且均显著高于对照。盐碱胁迫处理下,2种生态型羊草的地上生物量、地下生物量和总生物量均显著低于对照。在盐碱胁迫条件下,黄绿型羊草的株高和地下生物量的损失率显著高于灰绿型羊草。【结论】 相对于黄绿型羊草,灰绿型羊草能通过根际效应有效地缓解盐碱胁迫对土壤理化性质造成的不利影响,并表现出更强的耐盐碱性。
关键词： 盐碱胁迫;灰绿型羊草;黄绿型羊草;根际效应;光合生理

Abstract
【Objective】 This study was designed to explore differences in rhizosphere effects and photosynthetic physiological activities between the grey green (GG) and yellow green (YG) ecotypes of Leymus chinensis (L. chinensis) in Songnen plains in response to saline-alkali stress, and to provide a theoretical basis for selecting the ecotype of L. chinensis suitable for the restoration of degraded saline-alkali grasslands. 【Method】 Using a pot experiment, the changes of soil and plant under the control, moderate salt-alkaline stress and severe salt-alkaline stress treatments for 30 days were studied, including pH, electrical conductivity, total organic carbon content, total nitrogen content, NH₄⁺-N content, NO₃^--N content, microbial biomass carbon content and microbial biomass nitrogen content of rhizosphere soil and bulk soil, as well as leaf net photosynthetic rate, leaf proline content, leaf soluble sugar content and plant height, aboveground biomass and belowground biomass of the two ecotypes of L. chinensis. The moderate saline-alkali stress was achieved by mixing 40 mmol·L ^-1 NaCl solution, 40 mmol·L^-1 Na₂CO₃ solution, 360 mmol·L^-1 Na₂SO₄ solution and 360 mmol·L^-1 NaHCO₃ solution at 1﹕1﹕1﹕1. The severe saline-alkali stress treatment was reached by mixing 200 mmol·L^-1 NaCl solution, Na₂SO₄ solution, NaHCO₃ solution and Na₂CO₃ solution at 1﹕1﹕1﹕1. 【Result】 The NH₄⁺-N content, NO₃^--N content, available nitrogen content, microbial biomass carbon content and microbial biomass nitrogen content of rhizosphere and bulk soil under the moderate salt-alkaline stress treatment were significantly higher than those under the severe salt-alkaline stress treatment. For both ecotypes, the rhizosphere soil had a significantly lower pH value than that of the bulk soil. Moreover, the rhizosphere soil had greater available nitrogen content, microbial biomass carbon content and microbial biomass nitrogen content relative to the bulk soil. The rhizosphere effects of pH in the GG ecotype of L. chinensis were significantly higher than that of the YG ecotype under the control and moderate salt-alkaline stress treatment. The rhizosphere effects of available nitrogen content and microbial biomass carbon content in the GG ecotype of L. chinensis were significantly higher than those of the YG ecotype. For both ecotypes, the net photosynthetic rate, leaf soluble sugar content and leaf proline content under the moderate salt-alkaline stress treatment were significantly higher than those under the severe salt-alkaline stress treatment. The aboveground biomass, belowground biomass and total biomass under the salt-alkaline stress treatments were significantly lower than those under the control treatment. The loss rate of plant height and belowground biomass, and harm percentage of net photosynthetic rate in the YG ecotype of L. chinensis were significantly higher than them in the GG ecotype. Compared to the YG ecotype, the GG ecotype had significantly higher sensitive indexes of leaf proline content, leaf soluble sugar content and osmotic pressure. 【Conclusion】 The GG ecotype of L. chinensis could more effectively alleviate the adverse effects of saline-alkali stress on soil physical and chemical properties and showed stronger saline-alkali resistance than the YG ecotype.
Keywords：salt-alkaline stress;grey green ecotype of L. chinensis;yellow green ecotype of L. chinensis;rhizosphere effect;photosynthetic physiology


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姚远, 徐月乔, 王贵, 孙伟. 盐碱胁迫下松嫩草地2种生态型羊草根际效应及光合生理响应[J]. 中国农业科学, 2020, 53(13): 2584-2594 doi:10.3864/j.issn.0578-1752.2020.13.007
YAO Yuan, XU YueQiao, WANG Gui, SUN Wei. Salt-Alkalinze Stress Induced Rhizosphere Effects and Photosynthetic Physiological Response of Two Ecotypes of Leymus chinensis in Songnen Meadow Steppe[J]. Scientia Acricultura Sinica, 2020, 53(13): 2584-2594 doi:10.3864/j.issn.0578-1752.2020.13.007

0 引言

【研究意义】世界上有8.31亿hm²土地受到盐胁迫的影响^[1]。松嫩平原西部是世界苏打盐碱地集中分布的三个地区之一,盐碱化土地面积超过440万hm^2[2,3]。由于人们对草原的不合理利用,土壤盐碱化程度加剧,松嫩平原西部超过70%的草地存在盐碱化的情况^[4,5]。草地盐碱化不仅严重制约了草地的生产力,同时也直接危及生态系统服务功能。羊草（Leymus chinensis）是多年生根茎型禾草,其营养含量高,适应性强,耐寒、耐旱、耐盐碱,具有重要的生态和经济价值^[6]。羊草具有较强的生态可塑性,在其分布区域,常见灰绿型和黄绿型2种生态型羊草呈现小斑块状镶嵌分布,但优势分布区域具有一定差异^[7]。植物在受到盐碱胁迫时会通过根系分泌物改善根际土壤环境,以减轻盐碱胁迫对自身生长及光合作用的伤害。羊草是松嫩草甸草原主要建群种,研究羊草通过根际效应对盐碱土壤的改善,并通过其光合生理指标反映其改善能力及适应盐碱化土壤的能力,有助于选择适用于恢复盐碱退化草地的草种。【前人研究进展】盐碱胁迫影响植物正常生命活动,盐碱胁迫中产生的高pH和离子毒害会对植物的光系统II反应中心造成破坏,限制光合电子传递,阻碍叶绿素合成,下调参与光反应和卡尔文循环的蛋白合成和酶活性^[8]。盐碱胁迫还会抑制叶原基的发生,造成植株的光合面积减少,使其光合作用减弱,影响植株生长^[9]。植物面临盐碱胁迫时,会通过离子选择性吸收和区域化把多余的盐分储存在液泡中或者分隔到不同组织中,以确保代谢活动的正常进行;植物还会通过积累脯氨酸、可溶性糖、甜菜碱等渗透调节物质,提高细胞的渗透压,进而维持渗透平衡,从而完成生长和繁殖^{[10,11,12,13]}。羊草对盐碱胁迫具有很强的耐胁变性能力,主要通过增加体内的渗透调节物质含量和提高过氧化氢酶活性抵抗盐碱胁迫^{[12, 14]}。有研究报道灰绿型羊草通过积累渗透调节物质而提高自身渗透压的能力高于黄绿型羊草,因此灰绿型羊草抵抗盐碱胁迫的能力要强于黄绿型羊草^[7]。植物根系分泌物可改变根际土壤理化性质,直接影响有机物的矿化和根际养分有效性^[15,16]。根系分泌物也可通过增强碳基质根际微生物的营养可用性,提高土壤养分释放和植物的吸收^[17]。然而,目前对盐碱胁迫如何对植物根际和非根际土壤养分有效性产生影响知之甚少^[18,19]。与此同时,植物根系的呼吸作用以及有机质分解提高了根部的CO₂分压,一些植物根系可以向根际释放质子（H⁺）,加大了CaCO₃的溶解率,从而为Na⁺的置换提供Ca²⁺源;某些植物还能够吸收Na⁺和盐分并通过收获其地上部分而使盐分移除^[20]。植物可以通过根系改善盐碱土壤结构,提高土壤团聚体稳定性和渗透系数,加速盐分淋洗并促进土壤剖面的水盐循环,从而达到改良盐碱化土壤的目的^[21]。已有研究报道可通过直接种植或移栽羊草,使其在盐碱斑块上生长扩繁,逐渐减小光碱斑块面积,最终达到恢复草地植被的目的^[22,23]。但移栽后羊草如何通过自身根际作用改善盐碱化土壤过程还有待进一步研究。【本研究切入点】前人的研究多集中于羊草在受到盐碱胁迫时产生的生理变化,以及2种不同生态型羊草在受到盐碱胁迫时的响应差异,而忽略了羊草在受到胁迫时可以利用根系分泌物等途径为自身创造有利的生存条件,并改善盐碱退化草地土壤理化性质,加快盐碱退化草地恢复进程的现象。【拟解决的关键问题】本研究利用盆栽试验对2种生态型羊草进行不同梯度盐碱胁迫处理,通过2种生态型羊草株高,地上、地下生物量,净光合速率及脯氨酸、可溶性糖含量和渗透压变化反映盐碱胁迫对羊草生长与光合生理活动的影响,通过综合比较2种生态型羊草根际土和非根际土之间理化性质的差异,反映羊草通过根际作用对盐碱土壤的改善作用,揭示2种生态型羊草区域分布差异的生态学机制,从而甄选更有利于改良盐碱退化草地的羊草生态型,为采用何种生态型羊草对盐碱退化草地进行改良提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 盆栽试验

本研究在长春师范大学进行,于2018年4月末开始,7月末结束。长春市位于松嫩平原,属于半干旱温带季风型气候,年平均气温2.7—4.7℃,年降雨量400—500 mm^[24]。灰绿型羊草常生长在pH 8.5—9.5的盐碱性土壤中,而黄绿型羊草通常生长在pH<8.0的土壤条件下^[25]。试验选用的土壤是松嫩草地草甸土,其pH为8.42 ± 0.06,电导率为（118 ± 5.77）μs·cm^-1,总有机碳含量为（6.47 ± 0.11）g·kg^-1,总氮含量为（0.25 ± 0.01）g·kg^-1,总磷含量为（0.34 ± 0.01）g·kg^-1。野外取土后过5 mm筛子,将土壤风干后称重装入花盆中（3 kg/盆）。4月末,于东北师范大学松嫩草地生态研究站附近天然草地选择长势一致的灰绿型和黄绿型羊草幼苗,保证其根茎长度相同并栽植到花盆中,每盆共栽植12株羊草。将移栽后羊草置于遮阴网下缓苗14 d,并定期浇水,期间进行补苗,保证每盆最终有10株羊草定植,定期浇水并拔除杂草,保证羊草的正常生长。

1.2 盐碱胁迫处理

从羊草幼苗移栽第57天开始进行盐碱胁迫处理,共设置对照组（CK）、中度盐碱胁迫（MS）和重度盐碱胁迫（SS）3个处理^[24]。通过施加混合盐碱溶液形成盐碱胁迫,每盆分5次添加共1 L盐碱溶液,CK处理添加等量的去离子水,每次间隔为2 d,以避免盐激作用对幼苗产生伤害。MS处理通过40 mmol·L^-1 NaCl溶液、40 mmol·L^-1 Na₂CO₃溶液、360 mmol·L^-1 Na₂SO₄溶液、360 mmol·L^-1 NaHCO₃溶液,按1﹕1﹕1﹕1混合施加实现,SS处理通过200 mmol·L^-1 的NaCl溶液、Na₂SO₄溶液、NaHCO₃溶液和Na₂CO₃溶液按 1﹕1﹕1﹕1混合施加实现。每个处理为10盆,共60盆,处理时间为30 d。随机分为2组,1组用于株高、生物量、根冠比及土壤理化性质的测定;1组用于对羊草叶片取样,进行脯氨酸及可溶性糖含量的测定。

1.3 测定项目与方法

1.3.1 植物与土壤采样方法 处理全部完成后,从羊草基部剪取,收集地上部分,并装入信封做好标记。每盆选取10片羊草叶片用锡纸包裹,做好标记后立即放入液氮罐中,取样结束后转入-80℃冰箱保存。在取完羊草地上部分样品后,对花盆进行破坏性取样,将花盆中土壤全部倒出,用抖根法抖落根外围的松散土壤,混匀后过2 mm筛子以筛除残留的根系及杂物,视其为非根际土,然后小心用刷子刷下残留在根系周围2 mm以内的土壤,过2 mm筛子筛除残留的根系及杂物,视其为根际土。将非根际土和根际土分为2份,1份装入自封袋中并做好标记保存于-20℃冰箱;另1份做好标记后自然风干。在采集完根际土后,将剩余完整的根系用清水反复清洗后,将其装入信封。

1.3.2 植物指标测定 破坏性取样前4—5 d,随机选取盆中的5株羊草测量其株高,利用便携式光合仪LI-6400（LiCor Inc.,Lincoln,NE,USA）在晴朗天气上午9:00—11:00选取植物顶端向下第二片完全展开叶片进行净光合速率测量,每个叶片3次重复。将电热恒温鼓风干燥箱调至105℃并将收获的植物和根系置于其中杀青30 min,后调至65℃烘干至恒重,称重获取地上生物量和地下生物量。采用冷冻干燥机（Alpha 1-4 Ld,Christ,Osterode,Germany）将冷冻叶片冻干,而后使用球磨仪（MM400,Retsch,Hana,Germany）将其粉碎,采用茚三酮法进行叶片脯氨酸含量测定^[3]。采用苯酚-硫酸法进行叶片可溶性糖含量测定^[26]。

1.3.3 土壤指标测定 将风干土（根际土和非根际土）碾碎后过100目筛子,称取10.0 g土样置于 100 mL锥形瓶中,并加入50 mL去离子水,放入摇床内以180 r/min 震荡30 min,放置30 min后,将土壤上清液倒入50 mL烧杯中,用pH计（PHS-3E,雷磁,Shanghai,China）测定pH,利用电导率仪（DDS-307,雷磁,Shanghai,China）测定土壤电导率。称取2.5—3.0 g不同处理过筛后的风干土样,经石墨消解仪消化后用凯氏定氮仪（Kjeltec2300,Foss Tecator,Sweden）测定土壤中总氮含量。称取过筛后的风干土25—35 mg置于银舟中,后滴加1 mol·L^-1的盐酸以除去土壤中的无机碳。于65℃烘干后,将土样包裹,使用总有机碳分析仪（Elementar Vario TOC,Elementar analysen systeme,Hanau,Germany）测定土样的总有机碳含量。称取10 g不同处理鲜土置于100 mL锥形瓶,随后添加50 mL浓度为2 mol·L^-1的KCl（优级纯）溶液,置于摇床内以180 r/min 震荡1 h,放置30 min后过滤,滤液为铵态氮及硝态氮的浸提液,利用连续流动分析仪（FUTURA,AMS Alliance,Italy）测定土壤铵态氮和硝态氮的含量。采用氯仿熏蒸法-K₂SO₄浸提法^[27]获取土壤微生物碳氮浸提液,利用总有机碳分析仪（Elementar vario TOC,Elementar Analysen systeme,Hanau,Germany）测定土壤中微生物碳含量。利用间断化学分析仪（Smartchem 450,AMS Alliance,Italy）测定土壤中微生物氮含量。

1.4 数据统计与分析

1.4.1 数据处理 本研究采用伤害率反映盐碱胁迫处理对羊草植株的伤害程度,通过敏感指数及渗透压指数反映羊草对盐碱胁迫的抵抗能力,通过根际效应反映羊草缓解盐碱胁迫导致的不利土壤理化性质的能力。计算公式如下:

$\text{HP}=\left| \frac{{{\text{X}}_{\text{CK}}}\text{-}{{\text{X}}_{\text{S}}}}{{{\text{X}}_{\text{CK}}}} \right|\times 100%$

式中,HP（harm percentage）某指标伤害率;X_CK和X_S分别是特定的植物指标在对照处理和盐碱胁迫处理条件下的数值^[28]。

$\text{SI }=\left| \frac{{{\text{X}}_{\text{S}}}\text{-}{{\text{X}}_{\text{CK}}}}{{{\text{X}}_{\text{CK}}}} \right|$

式中,SI（Sensitive index）of X表示某指标敏感指数;X_CK和X_S分别指某个指标在对照处理及盐碱胁迫处理条件下的数值^[28]。

π=RT∑_CI

式中,π为渗透压;R为理想气体常数（8.314 J·K^-1·mol^-1）;T为热力学温度;C_I为渗透活性物质（叶片脯氨酸和可溶性糖）浓度^[29]。

$\text{RE }=\frac{{{\text{X}}_{\text{R}}}\text{-}{{\text{X}}_{\text{B}}}}{{{\text{X}}_{\text{B}}}}\times 100%$

式中,RE（Rhizosphere effect）of X表示某指标根际效应;X_R和X_B分别指某个土壤指标在植物根际土壤及非根际土壤中的数值^[30]。

1.4.2 数据分析 本研究利用SPSS 20进行单因素方差分析,P<0.05为差异具有显著性。利用Origin 8.5对数据、图表进行处理。文中数据以平均值±标准误差表示（n = 5）。

2 结果

2.1 土壤根际理化性质的比较

2种生态型羊草的非根际土壤和根际土壤pH在重度盐碱胁迫处理下均显著高于中度盐碱胁迫处理,且均显著高于对照。2种生态型羊草在各盐碱处理条件下根际土壤pH均显著低于非根际土壤。中度盐碱胁迫处理条件下,2种生态型羊草非根际土壤和根际土壤总有机碳含量与土壤总氮含量均高于重度盐碱胁迫处理,但是差异不显著。根际土壤的总氮含量与总有机碳含量略高于非根际土壤,但差异不显著。2种生态型羊草非根际土壤与根际土壤的铵态氮和硝态氮含量在中度盐碱胁迫处理下均显著高于重度盐碱胁迫处理,且均显著低于对照,根际土壤中铵态氮和硝态氮含量显著高于非根际土壤。2种生态型羊草根际土壤及非根际土壤中有效氮含量在中度盐碱胁迫处理条件下均显著高于重度盐碱胁迫处理,且均显著低于对照,根际土壤中有效氮含量显著高于非根际土壤（表1）。

Table 1
表1
表1灰绿型羊草（GG）与黄绿型羊草（YG）非根际土壤及根际土壤理化性质对盐碱胁迫的响应
Table 1The response of soil physicochemical properties of bulk soil and rhizosphere soil of grey green (GG) and yellow green (YG) ecotypes of L. chinensis to the salt-alkaline stress

土壤理化性质 Soil physicochemical property	处理 Treatment	灰绿型羊草 (GG)		黄绿型羊草 (YG)
		非根际土 Bulk soil	根际土 Rhizosphere soil	非根际土 Bulk soil	根际土 Rhizosphere soil
pH	对照组CK	8.46±0.01Ca	8.27±0.02Cb	8.53±0.03Ca	8.44±0.02Cb
	中度盐碱MS	9.22±0.05Ba	8.98±0.05Bb	9.20±0.04Ba	8.99±0.04Bb
	重度盐碱SS	9.87±0.04Aa	9.66±0.02Ab	9.77±0.04Aa	9.62±0.04Ab
电导率 Electrical conductivity (μs·cm-1)	对照组CK	174.25±27.92Ca	135.5±9.37Ba	133.25±9.11Cb	213.50±12.14Ba
	中度盐碱MS	1191.25±11.27Bb	1248.0±16.7Aa	1229.75±7.55Ba	1259.50±25.65Aa
	重度盐碱SS	1270.25±10.96Aa	1181.5±64.85Aa	1318.50±14.75Aa	1198.25±68.38Aa
总有机碳含量 Total organic carbon content (g·kg-1)	对照组CK	6.08±0.07Aa	6.19±0.07Aa	6.15±0.05Aa	6.30±0.05Aa
	中度盐碱MS	6.06±0.05Aa	6.15±0.08Aa	5.82±0.23Ba	6.03±0.05Aa
	重度盐碱SS	6.06±0.03Aa	6.1±0.06Aa	5.71±0.16Ba	5.88±0.06Aa
总氮含量 Total nitrogen content (g·kg-1)	对照组CK	1.40±0.1Aa	1.53±0.13Aa	1.08±0.1Aa	1.17±0.06Aa
	中度盐碱MS	1.16±0.07ABb	1.4±0.03Aa	0.84±0.05Aa	0.92±0.02Ba
	重度盐碱SS	0.85±0.16Bb	1.28±0.02Aa	0.83±0.09Aa	0.87±0.03Ba
铵态氮含量 NH4+-N content (mg·kg-1)	对照组CK	0.96±0.04Ab	3.33±0.24Aa	1.86±0.12Ab	6.51±0.42Aa
	中度盐碱MS	0.79±0.05Bb	3.06±0.4Aa	1.37±0.06Bb	6.02±0.35Aa
	重度盐碱SS	0.44±0.03Cb	1.37±0.19Ba	0.89±0.04Cb	3.31±0.22Ba
硝态氮含量 NO3--N content (mg·kg-1)	对照组CK	3.76±0.32Aa	4.03±0.12Aa	4.02±0.09Aa	4.43±0.26Aa
	中度盐碱MS	2.46±0.33Ba	3.17±0.1Ba	2.78±0.3Ba	2.84±0.31Ba
	重度盐碱SS	0.59±0.02Cb	0.82±0.02Ca	0.35±0.02Ca	0.44±0.05Ca
有效氮含量 Available nitrogen content (mg·kg-1)	对照组CK	4.37±0.19Ab	7.28±0.5Aa	6.1±0.28Ab	10.70±0.21Aa
	中度盐碱MS	3.36±0.16Bb	6.02±0.22Ba	3.56±0.2Bb	8.32±0.42Ba
	重度盐碱SS	1.09±0.04Cb	1.97±0.14Ca	1.23±0.08Cb	3.39±0.14Ca

MS:中度盐碱胁迫;SS:重度盐碱胁迫。不同大写字母表示根际土壤或非根际土壤在盐碱胁迫处理之间差异具有显著性（P<0.05）;不同小写字母表示在某一特定盐碱胁迫处理条件下非根际土壤与根际土壤之间差异具有显著性（P<0.05）
MS: Moderate salt-alkaline stress; SS: Severe salt-alkaline stress. Different uppercase letters indicate significant differences between the salt-alkaline treatments for either bulk soil or rhizosphere soil at P<0.05; Different lowercase letters indicate significant differences between the bulk soil and rhizosphere soil at P<0.05

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2.2 土壤根际微生物碳、氮含量的比较

2种生态型羊草非根际土壤和根际土壤的微生物碳含量及微生物氮含量在中度盐碱胁迫处理下均显著高于重度盐碱胁迫处理（图1）。灰绿型羊草根际土壤的微生物碳含量在2个盐碱胁迫处理下均显著低于对照（图1-A,B）,根际土壤微生物氮仅在重度盐碱胁迫处理下显著低于对照,黄绿型羊草根际土壤微生物氮及微生物碳含量在2个盐碱胁迫处理下均显著低于对照（图1-C,D）。在根际土壤中,与对照相比,灰绿型羊草和黄绿型羊草土壤微生物碳含量在中度盐碱胁迫处理分别降低14.19%和14.32%,在重度盐碱胁迫处理下,土壤微生物碳含量分别降低37.30%和37.01%,土壤微生物氮含量分别降低22.08%和26.60%。2种类型羊草根际土壤的微生物碳含量与微生物氮含量均显著高于非根际土壤（图1）。

图1

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图1灰绿型羊草（GG）与黄绿型羊草（YG）非根际土壤及根际土壤微生物碳和氮含量对盐碱胁迫的响应

灰绿型羊草土壤微生物碳含量（A）;黄绿型羊草土壤微生物碳含量（B）;灰绿型羊草土壤微生物氮含量（C）;黄绿型羊草土壤微生物氮含量（D）;不同大写字母表示根际土壤或非根际土壤在盐碱处理间差异显著;不同小写字母表示在某一特定盐碱处理条件下非根际土壤和根际土壤之间差异显著
Fig. 1Response of microbial biomass carbon and microbial biomass nitrogen content of bulk soil and rhizosphere soil of the grey green (GG) and yellow green (YG) ecotypes of L. chinensis to the salt-alkaline stress

The microbial biomass carbon content (MBC) in grey green ecotype of L. chinensis (A); The microbial biomass carbon content (MBC) in yellow green ecotype of L. chinensis (B); The microbial biomass nitrogen content (MBN) in grey green ecotype of L. chinensis (C); The microbial biomass nitrogen content (MBC) in yellow green ecotype of L. chinensis (D); Different uppercase letters indicate significant differences between the salt-alkaline treatments for either bulk soil or rhizosphere soil; Different lowercase letters indicate significant differences between the bulk soil and rhizosphere soil

2.3 根际效应比较

羊草的根际效应对土壤pH呈负效应,灰绿型羊草的pH根际效应在对照和中度盐碱胁迫处理下均显著大于黄绿型羊草（图2-A）。灰绿型羊草的有效氮根际效应（图2-B）和微生物碳根际效应（图2-C）在2个盐碱胁迫处理下均显著大于黄绿型羊草。仅在重度盐碱胁迫处理下灰绿型羊草的微生物氮根际效应大于黄绿型羊草,但差异不显著（图2-D）。

2.4 光合生理与生长的比较

2种生态型羊草的净光合速率在中度盐碱胁迫处理下均显著高于重度盐碱胁迫处理,且均显著低于对照。黄绿型羊草的净光合速率伤害率均显著高于灰绿型羊草（图3-A）。叶片脯氨酸含量和可溶性糖含量在中度盐碱胁迫处理下均显著低于重度盐碱胁迫处理,且均显著高于对照,灰绿型羊草的叶片脯氨酸敏感指数在重度盐碱胁迫处理下显著高于黄绿型羊草（图3-B）。灰绿型羊草的叶片可溶性糖含量敏感指数和渗透压在2个盐碱处理下均显著高于黄绿型羊草（图3-B,图4）。与对照相比,灰绿型羊草与黄绿型羊草株高在中度盐碱胁迫处理下分别降低9.47%和17.81%,在重度盐碱胁迫处理下分别降低19.40%和25.19%。灰绿型羊草和黄绿型羊草的地下生物量在中度盐碱胁迫下分别降低了26.78%和26.36%,在重度盐碱胁迫下分别降低了31.90%和33.45%。2种生态型羊草的地上生物量、地下生物量和总生物量2个盐碱胁迫处理均显著低于对照（表2）。

3 讨论

3.1 盐碱胁迫对羊草根际效应的影响

盐碱胁迫会使土壤表层板结,土壤养分可利用性降低,进而影响植物吸收根际土壤中营养物质和水分^[31]。根际土壤的理化性质受植物和盐碱胁迫的共同作用,可用根际效应的强弱来表示根际土壤相对于非根际土壤中各指标变化幅度^[32]。比较不同程度的盐碱胁迫中灰绿型羊草和黄绿型羊草的根际效应大小,对探究2种生态型羊草调控其根际环境能力的差异具有重要意义。本研究表明非根际土壤与根际土壤pH随着盐碱胁迫程度的增加而增加,根际土壤pH始终低于非根际土壤（表1）,这可能是由于羊草根系分泌物的作用。有研究发现,植物根系可以通过质子泵外排H⁺及分泌有机酸^[20]等途径来降低其根际pH,提高土壤养分的有效性^[15]。另外,根系分泌物中的粘胶物质可携带羧基等酸性基团释放出H⁺从而起到降低土壤pH的作用^[33]。总有机碳与总氮含量在2个盐碱处理和对照之间以及非根际土壤与根际土壤之间,均不存在显著差异（表1）,说明短期盐碱胁迫处理未对土壤中全量养分含量产生显著影响。铵态氮和硝态氮是植物可直接利用的无机氮形态,其加和为有效氮,根际土壤中有效氮的含量显著高于非根际土壤。根际土壤中的微生物碳和氮含量也高于非根际土壤,说明羊草通过释放根系分泌物刺激微生物生长、活动和周转从而促进根际有机物的矿化（即“激发效应”）和氮循环^[34]。非根际土壤与根际土壤的铵态氮和硝态氮含量在中度盐碱胁迫处理下均显著高于重度盐碱胁迫处理,且均显著低于对照（表1）,这可能与土壤pH升高抑制氨化作用和硝化作用有关^[35]。盐碱胁迫不但会降低土壤中有效氮含量,而且还会降低植物对可利用氮的吸收能力^[36],从而影响植物的正常生命活动。

图3

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图3盐碱胁迫处理下,灰绿型羊草（GG）和黄绿型羊草（YG）叶片净光合速率伤害率、脯氨酸敏感指数和可溶性糖敏感指数

Fig. 3Harm percentage of net photosynthetic rate, sensitive index of leaf proline content and leaf soluble sugar content of the grey green (GG) and yellow green (YG) ecotypes of L. chinensis under different salt- alkaline stresses



Table 2
表2
表2灰绿型羊草（GG）与黄绿型羊草（YG）在两种盐碱胁迫处理下生长及生理指标变化
Table 2The response of physiology and growth indicators of grey green (GG) and yellow green (YG) ecotypes of L. chinensis to the salt-alkaline stress

生长及生理指标 Physiology and growth indicator	羊草类型 L. chinensis ecotypy	处理Treatment
		对照组CK	中度盐碱MS	重度盐碱SS
株高Plant height (cm/plant)	灰绿型 (GG)	44.9±0.91a	40.65±0.82b	36.19±0.81c
	黄绿型 (YG)	46.44±0.78a	38.17±0.54b	34.74±0.34c
地上生物量 Aboveground biomass (g/pot)	灰绿型 (GG)	9.89±0.22a	7.32±0.31b	7.02±0.23b
	黄绿型 (YG)	10.02±0.25a	8.22±0.35b	7.6±0.51b
地下生物量 Belowground biomass (g/pot)	灰绿型 (GG)	6.05±0.29a	4.43±0.14b	4.12±0.25b
	黄绿型 (YG)	5.5±0.2a	4.05±0.2b	3.66±0.3b
总生物量 Total biomass (g/pot)	灰绿型 (GG)	15.94±0.37a	11.75±0.4b	11.14±0.42b
	黄绿型 (YG)	15.52±0.36a	12.27±0.5b	11.26±0.79b
根冠比 Root/shoot ratio	灰绿型 (GG)	0.61±0.03a	0.61±0.02a	0.59±0.03a
	黄绿型 (YG)	0.55±0.02a	0.49±0.02ab	0.48±0.02b
净光合速率 Net photosynthetic rate (μmol CO2·m-2·s-1)	灰绿型 (GG)	21.13±0.4a	16.62±0.19b	12.2±0.56c
	黄绿型 (YG)	21.85±0.36a	14.93±0.5b	11.1±0.23c
叶片可溶性糖含量 Leaf soluble sugar content (mg·g-1 DW)	灰绿型 (GG)	81.09±4.6b	97.15±4.22ab	109.21±6.8a
	黄绿型 (YG)	73.96±1.49c	83.17±1.1b	89.8±1.32a
叶片脯氨酸含量 Leaf proline content (μmol·g-1 DW)	灰绿型 (GG)	0.57±0.07c	1.41±0.14b	1.89±0.2a
	黄绿型 (YG)	0.61±0.10c	1.33±0.12b	1.59±0.15a

不同小写字母表示灰绿型羊草或黄绿型羊草盐碱处理间差异具有显著性
Different lowercase letters indicate significant differences between the salt-alkaline treatments for either grey green (GG) or yellow green (YG) ecotype of L. chinensis

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图4

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图4盐碱胁迫处理下,灰绿型羊草（GG）和黄绿型羊草（YG）叶片渗透压变化

Fig. 4Changes of osmotic pressure of the grey green (GG) and yellow green (YG) ecotypes of L. chinensis under different salt-alkaline stresses



土壤微生物参与各种生物地球化学循环,在土壤矿化、养分循环及土壤聚集和植物生长中起着不可或缺的作用,因此微生物多样性是生态系统功能的重要组成部分^[34]。土壤微生物量对环境变化敏感性较高。非根际土壤与根际土壤的微生物碳氮含量在中度盐碱处理下均显著高于重度盐碱处理,且均显著低于对照（表1）,表明盐碱胁迫处理影响了微生物的数量和活性。ZHU等^[37]的研究表明,适度的盐胁迫可减少土壤中真菌、细菌和放线菌的数量。灰绿型羊草微生物碳（图2-C）和氮（图2-D）的根际效应均显著大于黄绿型羊草,表明灰绿型羊草更具有缓解盐碱胁迫对土壤微生物碳氮含量不利影响的能力,进而提高氮的有效性。张宝田等^[22]的研究表明光碱斑移栽羊草降低了土壤的pH和电导率,能够实现快速恢复草地植被的目的。本试验也发现羊草能够通过根际效应显著降低土壤pH,显著提高土壤的有效氮含量及土壤的微生物生物量,但不同生态型羊草间存在差异。研究结果为通过羊草移栽治理盐碱退化草地方法提供了理论依据。

图2

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图2盐碱胁迫处理下,灰绿型羊草（GG）与黄绿型羊草（YG）pH、有效氮、微生物碳和氮根际效应

pH根际效应（A）;有效氮根际效应（B）;微生物碳根际效应（C）;微生物氮根际效应（D）。不同小写字母表示灰绿型羊草或黄绿型羊草盐碱处理间差异显著。下同
Fig. 2Rhizosphere effect of pH, available nitrogen, microbial biomass carbon and microbial biomass nitrogen in the grey green (GG) and yellow green (YG) ecotypes of L. chinensis under different salt-alkaline stresses

The rhizosphere effects of pH (A), available nitrogen content (B), microbial biomass carbon content (C), microbial biomass nitrogen content (D). Different lowercase letters indicate significant differences between the salt-alkaline treatments for either grey green (GG) or yellow green (YG) ecotypes of L. chinensis. The same as below

3.2 盐碱胁迫对羊草光合生理的影响

2种生态型羊草的净光合速率在中度盐碱胁迫处理下均显著高于重度盐碱胁迫处理,且均显著低于对照,这与徐月乔^[36]和LIN^[38]以及黄立华^[39]的研究结果一致。黄绿型羊草净光合速率伤害率显著高于灰绿型羊草（图3-A）,表明灰绿型羊草具有更强的耐盐碱性。盐碱胁迫导致根际土壤渗透势降低从而抑制植物对土壤中水分的吸收,造成生理干旱^[11]。耐盐碱植物可通过合成有机渗透调节物质（如脯氨酸及可溶性糖等）提高自身渗透压从而增强对土壤水分的吸收。羊草的叶片脯氨酸含量与可溶性糖含量及叶片渗透压在中度盐碱胁迫处理下均显著低于重度盐碱胁迫处理,且均显著高于对照,这与ANJUM等^[40]和YANG等^[41]的研究结果一致。灰绿型羊草的叶片渗透压高于黄绿型羊草（图4）,灰绿型羊草具有更强的通过积累有机溶质提高自身渗透压的能力,进而增强对土壤水分的吸收。

3.3 盐碱胁迫对羊草生长的影响

2种生态型羊草株高、地上生物量、地下生物量及总生物量在2个盐碱胁迫处理下均显著低于对照（表2）。有研究发现盐碱胁迫会导致植物茎、叶和根之间的生物量分配发生变化,从而改变光合作用和呼吸作用的平衡。盐碱胁迫还会导致植物离子的无效循环或离子区域化,增加植物耗能,阻碍植物生长,严重时会导致植物死亡^[42]。羊草受到盐碱胁迫导致净光合速率以及地上生物量降低,光合作用减弱,固碳能力减弱。此外,为防止渗透胁迫对羊草造成伤害,羊草会增加有机溶质含量（如脯氨酸和可溶性糖）,有机溶质的过多合成导致用于自身生长的碳源减少,不利于生物量的积累^[43]。不同植物种类对盐碱胁迫的敏感性存在差异,盐碱胁迫对灰绿型羊草和黄绿型羊草影响程度不同,黄绿型羊草株高和地下生物量在盐碱胁迫处理与对照处理相比的损失率均高于灰绿型羊草,说明黄绿型羊草遭受盐碱胁迫伤害程度更大。这些试验结果在一定程度上验证了灰绿型羊草主要在松嫩平原盐碱化草地占优势地位,而黄绿型羊草在未盐碱化的内蒙古典型草原所占比例明显增多的分布差异现象^[22]。

4 结论

2种生态型羊草均可通过自身根际效应有效地改善盐碱化土壤,且灰绿型羊草能更有效地适应因盐碱胁迫改变土壤理化性质而对其造成的不利影响。盐碱胁迫对黄绿型羊草造成的伤害大于灰绿型羊草,且灰绿型羊草在通过积累有机溶质方式抵抗盐碱胁迫的能力更强,表现出更强的盐碱胁迫适应性。综上所述,相较于黄绿型羊草,灰绿型羊草更适合用于盐碱退化草地的恢复。

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