红脂大小蠹是一源自美国的重大林业外来入侵害虫。自1999年在我国山西省发生后，又陆续在河北、河南、陕西等省暴发成灾，致死健康松树1000余万株。动物研究所孙江华研究组通过对红脂大小蠹-共生微生物体系的系统研究，证明了红脂大小蠹与其一伴生蓝变真菌Leptographium procerum 形成一共生入侵的复合体，并相继提出了红脂大小蠹及其伴生真菌的共生入侵假说（Lu et al. 2010）、伴生真菌独特单倍型促进虫菌的“返入侵”假说（Lu et al. 2011），构建了红脂大小蠹-伴生真菌-细菌-寄主油松跨四界互作模型（Cheng et al. 2016; 2018），揭示了调节红脂大小蠹-伴生菌间共生关系碳源分配的化学信号分子（Zhou et al. 2017）。
研究组前期研究表明，三种伴生细菌挥发物氨气能够调控红脂大小蠹与伴生真菌L. procerum互惠共生入侵体的碳源分配（Zhou et al. 2017）。但是，这种碳源分配调控对红脂大小蠹-伴生真菌L. procerum互惠共生入侵体的维持作用的分子机制尚不明确。本研究首先证实了伴生细菌挥发物NH3和铵态氮（NH4Cl）的处理改变了伴生真菌L. procerum对D-葡萄糖和D-松醇的消耗情况，这种碳水化合物消耗的改变显著地促进了伴生真菌L. procerum的生长发育，缓解了红脂大小蠹幼虫的生长发育。通过13C6同位素示踪实验以及糖代谢分析，结果显示在红脂大小蠹-伴生真菌共生体系中，铵态氮的处理加快了有益伴生真菌L. procerum的D-葡萄糖和D-松醇的消耗速率；与此同时，结合转录组学分析以及基因敲除验证，发现铵态氮也能够通过激活有益伴生真菌L. procerum淀粉代谢途径，促进其分泌胞外淀粉酶，将树木韧皮中丰富的淀粉转化为营养价值更高的葡萄糖；并且，进一步利用基因敲除技术，成功验证了关键转录因子SUC1在调控有益伴生真菌L. procerum糖代谢过程中的关键作用。文章揭示了伴生细菌挥发物氨气，作为氮源，通过加快有益伴生真菌L. procerum碳水化合物消耗速率以及诱导有益伴生真菌L. procerum将淀粉转化为优势碳源葡萄糖来缓解由于碳水化合物快速消耗所导致的红脂大小蠹与有益伴生微生物的营养竞争，维持互惠入侵共生体的稳定。由红脂大小蠹伴生细菌挥发物NH3介导的红脂大小蠹伴生真菌的营养物质消耗-补偿策略，对于在营养匮乏的韧皮取食环境中缓解红脂大小蠹与其有益伴生微生物之间的营养竞争是有利的，有助于维持入侵种红脂大小蠹-有益伴生微生物互惠入侵共生体的稳定。
论文于2020年8月20日发表在The ISME Journal, 中国科学院大学博士研究生（培养单位：中国科学院动物研究所）刘芳华和助理研究员Jacob Wickham博士为论文共同第一作者，孙江华研究员为通讯作者。论文得到了中国科学院前沿重点项目和国家重点研发计划的支持。论文信息：Fanghua Liu, Jacob D Wickham, Qingjie Cao, Min Lu, Jianghua Sun. 2020. An invasive beetle-fungus complex maintained by fungal nutritional-compensation mediated by bacterial volatiles. The ISME Journal。
论文链接：https://doi.org/10.1038/s41396-020-00740-w
英文介绍链接：https://naturemicrobiologycommunity.nature.com/
细菌挥发物对红脂大小蠹-伴生真菌互惠入侵共生体系中糖代谢的调控示意图
Laboratory experiments show that when the beetle’s bacterial associates are absent (see left side of figure), the fungi preferentially consume the highly nutritional D-glucose, leaving behind pinitol, an inferior carbon source, resulting in poor beetle larvae growth and high mortality. However, in the presence of the beetles’ bacterial associates (simulated by presence of ammonia, see right side of figure), the fungus’ carbohydrate consumption is accelerated, consuming both pinitol and D-glucose converted from starch by the associated fungus,which reduced the competition for carbon soucrce between the beetle and fungus.
责任编辑：余玉婷
