基于“传统物种竞争理论”，当两个或两个以上物种共同利用同一资源为食物时，通常表现为种间竞争排斥关系。然而，随着研究的深入，“传统物种竞争理论”逐渐受到挑战。近年来少数研究发现，共享同一食物资源的物种可能进化了“协作互利”关系，但这种关系多存在于微生物之间。昆虫作为动物界最大、环境适应能力最强的一个类群，理论上共享同一寄主植物的不同昆虫种间也同样能进化为“互利”关系，但长期以来一直没有相关报道。
二化螟和褐飞虱是我国稻田两种重大害虫，被列入我国《一类农作物病虫害名录》。近年来，李云河研究员带领的研究团队围绕水稻防御和害虫反防御两方面，系统研究了水稻介导的两种害虫及其天敌的多重种间关系。前期研究发现，二化螟为害水稻组织中游离氨基酸含量显著提高，而一些不利于褐飞虱生长发育的甾醇类物质含量显著降低，显著促进褐飞虱生长发育。同时，褐飞虱进化了积极利用这一适合度利益的行为，其通过识别二化螟为害诱导水稻释放的高浓度挥发物如2-庚醇和α-蒎烯等，选择到二化螟为害稻株上取食和产卵（Wang et al., 2018. Plant Biotech J）。进一步研究发现，二化螟诱导水稻释放的挥发物对褐飞虱卵寄生天敌稻虱缨小蜂具有显著的排斥作用。褐飞虱通过与二化螟共享寄主，可显著降低其卵被稻虱缨小蜂寄生的风险（被寄生率降低50-80%），说明二化螟为害诱导的水稻挥发物为褐飞虱卵提供了规避寄生蜂的庇护所（Hu et al., 2020. eLife）。
褐飞虱通过与二化螟共享寄主获得显著的适合度利益，那么褐飞虱是否反之也能协助二化螟实现对水稻的反防御，二者种间形成 “互利”关系呢？基于这一问题，该团队进一步研究了水稻介导的褐飞虱、二化螟及稻螟赤眼蜂的多重种间关系及机制。结果显示，当二化螟单独为害水稻时，水稻迅速启动防御反应，相关防御基因（茉莉酸和蛋白酶抑制剂等）显著上调，重要抗虫防御物质蛋白酶抑制剂迅速累积，显著负面影响后来二化螟幼虫的生长发育。然而，当褐飞虱与二化螟共同为害水稻时，可显著抑制二化螟为害诱导的水稻防御反应，相关防御基因下调，蛋白酶抑制剂含量也显著下降，完全消除对后来二化螟幼虫适合度的负面影响。同时，我们发现二化螟雌成虫进化了积极利用这一适合度利益的产卵策略，即当无褐飞虱存在情况下，二化螟雌成虫逃避其幼虫为害稻株，倾向将卵产在健康稻株上；而当褐飞虱存在情况下，相对二化螟为害和健康稻株，二化螟成虫更偏爱在褐飞虱单独为害或二者共同为害的稻株上产卵，遵循“preference-performance（选择-表现）”原理。进一步研发现，二化螟幼虫为害及其成虫产卵可诱导水稻释放大量信息挥发物，吸引稻螟赤眼蜂；而褐飞虱的加入为害，可改变水稻挥发物的组分及含量，降低对稻螟赤眼蜂的吸引作用，甚至逆转为排斥作用，二化螟卵被寄生率分别降低45%和32%（Liuet al., 2021. Nat Commu）。
图1. 褐飞虱协助二化螟抑制水稻抗虫防御反应
这一系列研究系统揭示了两种重大害虫二化螟和褐飞虱通过协作，合力应对水稻直接和间接防御，实现“互利共存”的生态机制及生化和分子机理。研究结果打破了人们对共享寄主昆虫种间竞争排斥关系的普遍认知，明确了在同一植株取食为害的两种昆虫可因生态位分异实现种间互利，拓展和深化了“生态位分异理论”的内涵，为科学制定害虫生态防控新策略和新技术奠定了理论基础。
图2. 稻螟赤眼蜂对不同虫害处理稻株上二化螟卵的寄生行为
中国农业科学院植物保护研究所为本论文第一完成单位，刘清松博士（已毕业，信阳师范学院工作）、博士生胡晓云（在读）和硕士生苏双丽（已毕业）为论文共同第一作者，李云河研究员为论文通讯作者。本团队彭于发研究员，植保所宁约瑟研究员，浙江大学叶恭银教授和娄永根教授和瑞士纽沙泰尔大学Ted Turlings教授参与了本工作。该工作得到了国家自然科学基金和中国农业科学院创新工程项目的资助。
论文链接：https://www.nature.com/articles/s41467-021-27021-0
